vetpatolВетеринарная патологияRussian Journal of Veterinary Pathology2949-4826Don State Technical University10.23947/2949-4826-2025-24-4-7-16vetpatol-2086Research ArticleПАРАЗИТОЛОГИЯPARASITOLOGYЗараженность черноморско-каспийской тюльки (Clupeonella cultriventris) в Камском водохранилище цестодой рода Proteocephalus и гистологическое исследование кишечника рыбы при инвазии данными паразитамиInfestation of Black Sea-Caspian Sprat (Clupeonella Cultriventris) with Cestodes of the Genus Proteocephalus in the Kama Reservoir and Histological Examination of Fish Intestines Infested with These Parasiteshttps://orcid.org/0000-0002-2108-275XЛазареваО. И.LazarevaO. I.

Ольга Игоревна Лазарева, кандидат биологических наук, доцент кафедры инфекционных болезней

614990, г. Пермь, ул. Петропавловская, д. 23

Olga I. Lazareva, Cand. Sci. (Biology), Associate Professor of Infectious Diseases Department

23, Petropavlovskaya Str., Perm, 614990

ol.manina@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0003-0915-3540СивковаТ. Н.SivkovaT. N.

Татьяна Николаевна Сивкова, доктор биологических наук, доцент, профессор кафедры инфекционных болезней

614990, г. Пермь, ул. Петропавловская, д. 23

Tatyana N. Sivkova, Dr. Sci. (Biology), Associate Professor, Professor of the Infectious Diseases Department

23, Petropavlovskaya Str., Perm, 614990

tatiana-sivkova@yandex.ruПермский государственный аграрно-технологический университет имени академика Д.Н. ПрянишниковаРоссияPerm State Agro-Technological University Named after Academician D.N. PryanishnikovRussian Federation202518012026244716Copyright © Лазарева О.И., Сивкова Т.Н., 20252025Лазарева О.И., Сивкова Т.Н.Lazareva O.I., Sivkova T.N.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.vetpat.ru/jour/article/view/2086

Введение. Черноморско-каспийская тюлька (Clupeonella cultriventris) является адаптировавшимся вселенцем в Камском водохранилище, способным влиять на трофические связи в данной экосистеме. При этом состав ее гельминтофауны и патологические изменения под влиянием отдельных патогенов, таких как цестоды рода Proteocephalus, в настоящее время малоизучены. Цель работы — исследовать зараженность C. сultriventris в Камском водохранилище цестодой рода Proteocephalus и описать гистологические изменения кишечника рыбы при данной инвазии.Материалы и методы. C. cultriventris (n=83) отобрана в осенне-зимний период 2024 г. в нескольких районах Камского водохранилища. Применяли неполный биологический анализ, неполное гельминтологическое вскрытие и гистологическое исследование кишечника при инвазии цестодами. Паразитологическое исследование выполняли на кафедре инфекционных болезней ФГБОУ ВО ПГАТУ. Изготовление препаратов для гистологического исследования выполняли в лаборатории гистопатологии ГБУЗ ПК «Краевая детская клиническая больница». Готовые гистологические срезы сканировали с помощью автоматической системы Vision Assist и программного обеспечения для автоматизации микроскопии Vision. Математическую обработку полученных данных выполняли в программе Microsoft Excel.Результаты исследования. Наибольшая экстенсивность инвазии ЭИ 50 % при интенсивности инвазии ИИ 1-2 Proteocephalus sp. (juv) тюльки отмечалась в центральном районе Камского водохранилища; в несколько раз меньше — в верхнем районе (ЭИ 13 % при ИИ 1-3); тюлька из нижнего района была полностью свободна от инвазии. Размерно-весовые параметры тюльки из верхнего и нижнего районов водохранилища были существенно выше, чем рыбы из центрального района, — примерно в 2 раза по весу и в 1,2 раза по длине. Гистологическое исследование кишечника тюльки выявило изменения на уровне слизистого и подслизистого слоев, эпителий находился в состоянии десквамации, строма ворсинок рыхлая и отечная.Обсуждение и заключение. Впервые приводятся данные о зараженности C. cultriventris в Камском водохранилище цестодами Proteocephalus sp. Установлено, что инвазия цестодами оказывает влияние на биологические характеристики рыбы и вызывает в кишечнике незначительные патологические изменения воспалительного характера. Обнаружение предвзрослых цестод у неспецифических хозяев не позволяет провести их идентификацию, поэтому для уточнения паразито-хозяинных отношений между C. cultriventris и Proteocephalus sp. необходимы дополнительные исследования.

Introduction. The Black Sea-Caspian sprat (Clupeonella cultriventris) is an alien species adapted to the Kama Reservoir conditions, capable of affecting the trophic relationships in this ecosystem. However, the composition of helminth fauna in this ecosystem and the pathological changes induced by the certain pathogens, such as cestodes of the genus Proteocephalus, are currently poorly investigated. The aim of the study is to investigate the infestation of C. cultriventris with cestodes of the genus Proteocephalus in the Kama Reservoir and to describe the histological changes in the fish intestines caused by this infestation.Materials and Methods. In the autumn-winter period of 2024, the C. cultriventris (n=83) were taken from the several parts of the Kama Reservoir. A partial biological analysis, partial helminthological dissection and histological examination of the intestines infested with cestodes were carried out. Parasitological examination was performed at the Department of Infectious Diseases of Perm State Agro-Technological University. Preparation of histological specimens was performed in the histopathology laboratory of Perm Regional Children’s Clinical Hospital. The prepared histological sections were scanned using the Vision Assist automated system and Vision microscopy automation software. Mathematical processing of the obtained data was performed in Microsoft Excel.Results. The highest infestation extensity (IE 50%) of Proteocephalus sp. (juv) corresponding to infestation intensity (II) range 1–2 was observed in sprat form the middle part of the Kama Reservoir; in sprat from the upper part, it was several times less (IE 13% corresponding to II range 1–3); sprat from the lower part was not infested at all. The size and weight parameters in sprat from the upper and lower parts of the Reservoir were significantly higher than that in the fish from the middle part — approximately 2 times exceedance in weight and 1.2 times — in length. Histological examination of sprat intestines revealed changes in mucosa and submucosa layers; the epithelium was in a state of desquamation, the stromal state of the villi was loose and edematous.Discussion and Conclusions. Data on infestation of C. cultriventris with the cestodes of the genus Proteocephalus sp. in the Kama Reservoir are presented for the first time. It has been revealed that cestode infestation affects the biological parameters of fish and causes minor inflammatory pathological changes in the intestines. Detection of the pre-mature cestodes in the non-specific hosts is not enough factor for their identification, therefore, further research is needed to clarify the host-parasite relationships of C. cultriventris and Proteocephalus sp.

тюлькаClupeonella cultriventrisКамское водохранилищезараженностьпаразитыцестодаProteocephalusинвазиягистологическое исследованиекишечникspratClupeonella cultriventrisKama ReservoirinfestationparasitescestodeProteocephalusinvasionhistological examinationintestinesReferencesKarabanov DP, Pavlov DD, Dgebuadze YuYu, Bazarov MI, Borovikova EA, Gerasimov YV, et al. Dataset of Non-Indigenous and Native Fish of the Volga and Kama Rivers (European Russia). Data. 2023;8(10):154. https://doi.org/10.3390/data8100154Karabanov DP, Pavlov DD, Dgebuadze YuYu, Bazarov MI, Borovikova EA, Gerasimov YV, et al. Dataset of Non-Indigenous and Native Fish of the Volga and Kama Rivers (European Russia). Data. 2023;8(10):154. https://doi.org/10.3390/data8100154Osipov VV, Dgebuadze YY. Variability of Black and Caspian Sea Sprat Clupeonella Cultriventris (Clupeidae) Growth in the Contemporary Range. Journal of Ichthyology. 2016;56(5):767–774. https://doi.org/10.1134/S003294521605009ХOsipov VV, Dgebuadze YY. Variability of Black and Caspian Sea Sprat Clupeonella Cultriventris (Clupeidae) Growth in the Contemporary Range. Journal of Ichthyology. 2016;56(5):767–774. https://doi.org/10.1134/S003294521605009ХШакирова Ф.М., Говоркова Л.К., Анохина О.К. Современное состояние Нижнекамского водохранилища и возможность рационального освоения его рыбных ресурсов. Известия Самарского научного центра Российской академии наук. 2013;15(3–1):518–527.Shakirova FM, Govorkova LK, Anokhina OK. Modern State of Niznekamsky Reservoir and Possibility Rational Development of It’s Fishery Resources. Izvestia of Samara Scientific Center of the Russian Academy of Sciences. 2013;15(3–1):518–527. (In Russ.)Казаринов С.Н, Мерзляков И.Н., Поносов С.В., Комарова Л.В. Видовой состав и особенности распределения ихтиофауны Камского водохранилища. Вестник Пермского Университета. Серия: Биология. 2021;(1):39–52. https://doi.org/10.17072/1994-9952-2021-1-39-52Kazarinov SN, Merzlyakov IN, Ponosov SV, Komarova LV. Species Composition and Distribution Features of the Ichthyofauna of the Kama Reservoir. Vestnik Permskogo universiteta. Biologija. 2021;(1):39–52. (In Russ.) https://doi.org/10.17072/1994-9952-2021-1-39-52Тютин А.В., Медянцева Е.Н., Базаров М.И., Тютин В.А. Особенности распределения метацеркарий трематоды Apophallus muehlingi (Jägerskiöld, 1899) у сеголетков в инвазивной популяции Clupeonella cultriventris (Nordmann, 1840) из Горьковского водохранилища (бассейн Верхней Волги). Российский журнал биологических инвазий. 2022;15(4):80–96. https://doi.org/10.35885/1996-1499-15-4-80-96Tyutin AV, Medyantseva EN, Bazarov MI, Tyutin VA. Distribution Patterns of Metacercariae of the Trematoda Apophallus Muehlingi (Jagerskiold, 1899) in Underyearlings in an Invasive Population of Clupeonella Cultriventris (Nordmann, 1840) from the Gorky Reservoir (Upper Volga Basin). Russian Journal of Biological Invasions. 2022;15(4):80–96. (In Russ.) https://doi.org/10.35885/1996-1499-15-4-80-96Zhokhov AE, Pugacheva MN, Molodozhnikova NM, Berechikidze IA. Alien Parasite Species of the Fish in the Volga River Basin: A Review of Data on the Species Number and Distribution. Russian Journal of Biological Invasions. 2019;10(2):136–152. https://doi.org/10.1134/S2075111719020140Zhokhov AE, Pugacheva MN, Molodozhnikova NM, Berechikidze IA. Alien Parasite Species of the Fish in the Volga River Basin: A Review of Data on the Species Number and Distribution. Russian Journal of Biological Invasions. 2019;10(2):136–152. https://doi.org/10.1134/S2075111719020140Рубанова М.В., Мухортова О.В. Экологические аспекты изменений фауны многоклеточных паразитов окуня Perca fluviatilis (Linnaeus, 1758) в притоке Куйбышевского водохранилища. Биосфера. 2024;16(2):223–234. http://doi.org/10.24855/biosfera.v16i2.922Rubanova MV, Mukhortova OV. Ecological Aspects of Changes in the Fauna of Multicellular Parasites of Perch (Perca Fluviatilis Linnaeus, 1758) in a Tributary of the Kuibyshev Reservoir. Biosphere. 2024;16(2):223–234. (In Russ.) http://doi.org/10.24855/biosfera.v16i2.922Воронина Е.А. Мониторинг инфекций и инвазий каспийских килек. Труды ВНИРО. 2016;162:28–35.Voronina EA. Monitoring of Infections and Invasions of Caspian Kilka. Trudy VNIRO. 2016;162:28–35 (In Russ.)Войкина А.В., Бугаев Л.А., Бортников Е.С., Ружинская Л.П., Цыбульская М.А., Сергеева С.Г. и др. Физиологическое и паразитологическое состояние тюльки (Clupeonella cultriventris) Азовского моря в 2018 году. Экология. Экономика. Информатика. Серия: геоинформационные технологии и космический мониторинг. 2019;(4):202–207. https://doi.org/10.23885/2500-123X-2019-2-4-202-207Voykina AV, Bugayov LA, Bortnikov ES, Ruzhinskaya LP, Tsyibulskaya MA, Sergeeva SG, et al. Physiological and parasitological status of the tyulka sprat (Clupeonella Cultriventris) of the Sea of Azov in 2018. Ecology Economy Informatics. Geoinformation Technologies and Space Monitoring. 2019;4:202–207. (In Russ.) https://doi.org/10.23885/2500-123X-2019-2-4-202-207Плаксина М.П. Фауна и экология сообществ гельминтов пелагических и придонно-пелагических рыб прибрежья Крыма (Черное и Азовское моря). Дисcертация кандидата биологических наук. Санкт-Петербург; 2022. 314 с.Plaksina MP. Fauna and Ecology of Helminth Communities of Pelagic and Bottom-Pelagic Fish of The Crimean Coast (Black and Azov Seas). Diss. Cand. Sci. (Biology). St. Petersburg; 2022. 314 p. (In Russ.)Abdybekova AM, Abdibayeva AA, Popov NN, Zhaksylykova AA, Barbol BI, Bozhbanov BZh, et al. Helminth Parasites of Fish of the Kazakhstan Sector of the Caspian Sea and Associated Drainage Basin. Helminthologia. 2020;57(3):241–251. https://doi.org/10.2478/helm-2020-0030Abdybekova AM, Abdibayeva AA, Popov NN, Zhaksylykova AA, Barbol BI, Bozhbanov BZh, et al. Helminth Parasites of Fish of the Kazakhstan Sector of the Caspian Sea and Associated Drainage Basin. Helminthologia. 2020;57(3):241–251. https://doi.org/10.2478/helm-2020-0030Hajipour N, Valizadeh H, Ketzis J. A Review on Fish-Borne Zoonotic Parasites in Iran. Veterinary Medicinand Science. 2023;9(2):748–777. https://doi.org/10.1002/vms3.981Hajipour N, Valizadeh H, Ketzis J. A Review on Fish-Borne Zoonotic Parasites in Iran. Veterinary Medicinand Science. 2023;9(2):748–777. https://doi.org/10.1002/vms3.981Tyutin AV, Verbitsky VB, Verbitskaya TI, Medyantseva EN. Parasites of Alien Aquatic Animals in the Upper Volga Basin. Russian Journal of Biological Invasions. 2013;4(1):54–59. https://doi.org/10.1134/S2075111713010098Tyutin AV, Verbitsky VB, Verbitskaya TI, Medyantseva EN. Parasites of Alien Aquatic Animals in the Upper Volga Basin. Russian Journal of Biological Invasions. 2013;4(1):54–59. https://doi.org/10.1134/S2075111713010098Трофимов Д.Ю., Заботкина Е.А. Влияние паразитарной инвазии трипаносомами на гематологические показатели тюльки (Clupeonella cultriventris) Иваньковского водохранилища. Биология внутренних вод. 2024;17(2):354–357. https://doi.org/10.31857/S0320965224020147Trofimov DYu, Zabotkina EA. Effect of Trypanosome Infection on Hematological Parameters of the Black Sea Sprat (Clupeonella Cultriventris) from the Ivankovo Reservoir. Inland Water Biology. 2024;17(2):354–357. (In Russ.) https://doi.org/10.31857/S0320965224020147Фёдорова Н.Н., Воронина Е.А., Дубовская А.В., Алтуфьева Н.С. Морфологические изменения внутренних органов каспийской тюльки (Clupeonella cultriventris caspia). Вестник Астраханского государственного технического университета. Серия: Рыбное хозяйство. 2014;(1):84–88.Fedorova NN, Voronina EA, Dubovskaya AV, Altufyeva NS. Morphological Changes in Internal Organs of Caspian Sardelle (Clupeonella Cultriventris Caspia). Vestnik of Astrakhan State Technical University. Series: Fishing Industry. 2014;(1):84–88. (In Russ.)Правдин И.Ф. Руководство по изучению рыб (преимущественно пресноводных). Москва: Пищевая промышленность; 1966. 376 с.Pravdin IF. A Guide to the Study of Fish (Mainly Freshwater). Moscow: Pishchevaya promyshlennost; 1966. 376 p. (In Russ.)Быховская-Павловская И.Е. Паразиты рыб: руководство по изучению. Ленинград: Наука: Ленинградское отделение; 1985. 121 с.Bykhovskaya-Pavlovskaya IE. Fish Parasites: A Study Guide. Leningrad: Nauka: Leningrad Branch; 1985. 123 p. (In Russ.)Определитель паразитов пресноводных рыб фауны СССР. Т.3. Паразитические многоклеточные, Ч. 2. Ленинград: Наука: Ленинградское отделение; 1987. 583 с.Identifier of Parasites of Freshwater Fish of the USSR Fauna. Vol. 3. Parasitic Multicellular, Part 2. Leningrad: Nauka: Leningrad Branch; 1987. 583 p. (In Russ.)Куровская Л.Я. Влияние цестоды Bothriocephalus acheilognathi на морфологические показатели карпов, выращиваемых на теплых водах. Паразитология. 2001;35(3):249–256.Kurovskaya LY. Influence of the Cestode Bothriocephalus Acheilognathi on Morphological and Physiological Characteristics of Carps Reared in Warm Water. Parazitologiya (Parasitology). 2001;35(3):249–256. (In Russ.)Фролова Т.В., Извекова Г.И. Сравнительный анализ влияния цестод, обитающих в кишечниках различных видов рыб, на активность протеолитических ферментов. Журнал эволюционной биохимии и физиологии. 2022;58(3):188–195. https://doi.org/10.31857/S0044452922030032Frolova TV, Izvekova GI. A Comparative Analysis of the Effect of Intestinal Cestodes in Different Fish Species on Activity of Proteolytic Enzymes. Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology. 2022;58(3):188–195. (In Russ.) https://doi.org/10.31857/S0044452922030032Scholz T. Life Cycles of Species of Proteocephalus, Parasites of Fishes in the Palearctic Region: A Review. Journal of Helminthology. 1999;73(1):1–19. https://doi.org/10.1017/S0022149X99000013Scholz T. Life Cycles of Species of Proteocephalus, Parasites of Fishes in the Palearctic Region: A Review. Journal of Helminthology. 1999;73(1):1–19. https://doi.org/10.1017/S0022149X99000013Scholz T, Kuchta R, Oros M. Tapeworms as Pathogens of Fish: A review. Journal of Fish Diseases. 2021;44(12):1883–1900. https://doi.org/10.1111/jfd.13526Scholz T, Kuchta R, Oros M. Tapeworms as Pathogens of Fish: A review. Journal of Fish Diseases. 2021;44(12):1883–1900. https://doi.org/10.1111/jfd.13526Hamoudа AH, Younis AE. Two Proteocephalid Cestodes in the Fish Malapterurus Electricus and Heterobranchus Bidorsalis from Lake Nasser, Egypt: A Morphological, Molecular, And Histopathological Study. BMC Veterinary Research. 2024;20(1):213. https://doi.org/10.1186/s12917-024-04048-1Hamoudа AH, Younis AE. Two Proteocephalid Cestodes in the Fish Malapterurus Electricus and Heterobranchus Bidorsalis from Lake Nasser, Egypt: A Morphological, Molecular, And Histopathological Study. BMC Veterinary Research. 2024;20(1):213. https://doi.org/10.1186/s12917-024-04048-1Косарева Н.А. К паразитофауне рыб Волго-Донского канала им. Ленина. В: Труды Всесоюзного совещания по биологическим основам рыбохозяйственного освоения водохранилищ (Ленинград, 24–29 ноября 1958). Москва; Ленинград: Издательство Академии наук СССР; 1961. С. 178–181.Kosareva NA. On the Parasite Fauna of Fishes of the Volga-Don Canal Named after Lenin. In: Proceedings of the All-Union Conference on the Biological Foundations of Fisheries Development of Reservoirs (Leningrad, November 24–29, 1958). Moscow; Leningrad: Publishing House of the USSR Academy of Sciences [Leningrad Branch]; 1961. P. 178–181. (In Russ.)Тютин А.В. Сравнительный анализ паразитофауны двух видов пелагических рыб-вселенцев в Рыбинском водохранилище. Биология внутренних вод. 2003;(2):86–91.Tyutin АV. Comparative Analysis of Parasite Fauna for Two Pelagic Fish Invaders in the Rybinsk Reservoir. Inland Water Biology. 2003;(2):86–91. (In Russ.)Tyutin AV. New Examples of Parasites Exchanges Between Alien and Aboriginal Fish Species in the Ecosystem of Upper Volga (Russia). Invasion of Alien Species in Holarctic. In: Proceedings of U.S. – Russia Invasive Species Workshop (August 27–31, Institute for Biology of Inland Waters RAS). Borok: Russian Academy of Sciences; 2003. P. 561–565. https://doi.org/10.13140/2.1.2726.8165Tyutin AV. New Examples of Parasites Exchanges Between Alien and Aboriginal Fish Species in the Ecosystem of Upper Volga (Russia). Invasion of Alien Species in Holarctic. In: Proceedings of U.S. – Russia Invasive Species Workshop (August 27–31, Institute for Biology of Inland Waters RAS). Borok: Russian Academy of Sciences; 2003. P. 561–565. https://doi.org/10.13140/2.1.2726.8165Аникеева Л.В. Популяционные аспекты изучения морфологической изменчивости цестоды Proteocephalus percae (Cestoda: Proteocephalidea) в онтогенезе. Труды Карельского научного центра Российской академии наук. 2007;(11):3–9.Anikieva LV. Population Aspect in Study of Morphological Variability of the Cestode Proteocephalus Percae (Cestoda: Proteocephalidea) through the Ontogeny. Trudy Karelskogo nauchnogo tsentra Rossiiskoi akademii nauk (Proceedings of the Karelian Scientific Center of the Russian Academy of Sciences). 2007;(11):3–9. (In Russ.)Аникеева Л.В. Цестоды рода Proteocephalus (Cestoda: Proteocephalidea) из корюшки Osmerus eperlanus. Паразитология. 1998;32(2):134–140.Anikieva LV. Cestodes of the Genus Proteocephalus (Cestoda: Proteocephalidea) from the European Smelt Osmerus Eperlanus. Parazitologiya (Parasitology). 1998;32(2):134–140. (In Russ.)Аникеева Л.В., Иешко Е.П. Фенотипическое разнообразие популяционных группировок Proteocephalus longicollis (Zeder 1800) (Cestoda: Proteocephalidea) паразита сига Coregonus lavaretus (L.). Паразитология. 2022;56(2):91–107.Anikieva LV, Ieshko EP. Phenotypic Diversity of Population Groupings of Proteocephalus Longicollis (Zeder 1800) (Cestoda: Proteocephalidae), a Parasite of the Whitefish Coregonus Lavaretus (L.). Parazitologia (Parasitology). 2022;56(2):91–107. (In Russ.)Власенко П.Г., Изотова Г.В., Кашинская Е.Н., Шокурова А.В., Маркевич Г.Н., Соловьев М.М. Видовое разнообразие цестод рода Proteocephalus Weinland, 1858 – паразитов лососевых рыб Сибири и Дальнего Востока. В: Материалы Всероссийской научно-практической конференции «Лососевые рыбы: биология, воспроизводство, промысел» (Мурманск, 23–24 марта 2023). Мурманск: ПИНРО им. Н.М. Книповича; 2023. С. 85–89.Vlasenko PG, Izotova GV, Kashinskaya EN, Shokurova AV, Markevich GN, Soloviev MM. Species Diversity of Cestodes of the Genus Proteocephalus Weinland, 1858 – Parasites of Salmon Fishes of Siberia and the Far East. In: Proceedings of the Russian National Scientific Conference “Salmonoids: Biology, Reproduction, Fisheries” (Murmansk, March 23–24, 2023). Murmansk: PINRO Named after NM Knipovich; 2023. Р. 85–89. (In Russ.)Scholz T, Hanzelova V, Skerıkova A, Shimazu T, Rolbiecki L. An Annotated List of Species of the Proteocephalus Weinland, 1858 Aggregate Sensu De Chambrier Et Al. (2004) (Cestoda: Proteocephalidae), Parasites of Fishes in the Palaearctic Region, Their Phylogenetic Relationships and a Key to Their Identification. Systematic Parasitology. 2007;67(2):139–156. https://doi.org/10.1007/s11230-006-9089-8Scholz T, Hanzelova V, Skerıkova A, Shimazu T, Rolbiecki L. An Annotated List of Species of the Proteocephalus Weinland, 1858 Aggregate Sensu De Chambrier Et Al. (2004) (Cestoda: Proteocephalidae), Parasites of Fishes in the Palaearctic Region, Their Phylogenetic Relationships and a Key to Their Identification. Systematic Parasitology. 2007;67(2):139–156. https://doi.org/10.1007/s11230-006-9089-8Михеева О.И., Михеев П.Б. Предварительные данные по паразитофауне рыб бассейна Камского водохранилища. Часть 2. Обсуждение. Известия Самарского научного центра Российской академии наук. 2014;16(5(1)):582–587.Mikheeva OI, Mikheev PB. Preliminary Data on Fish Parasite Basin Kama Reservoir. Part 2. Discussion. Izvestia of Samara Scientific Center of the Russian Academy of Sciences. 2014;16(5–1):582–587. (In Russ.)Костарев Г.Ф. Паразиты и болезни рыб бассейна Средней Камы (в условиях загрязнения). Пермь: Издательство Пермского университета; 2003. 194 с.Kostarev GF. Parasites and Diseases of Fish in the Middle Kama Basin (Under Pollution Conditions). Perm: Perm University Publishing House; 2003. 194 p. (In Russ.)Аникеева Л.В. Изменчивость и фенотипическая структура Proteocephalus torulosus. (Cestoda: Proteocephalidea) паразита карповых. Паразитология. 2004;38(2):171–179.Anikieva LV. Variability and Phenotypic Structure of Proteocephalus Torulosus (Cestoda: Proteocephalidea) — A Parasite of Cyprinid Fishes. Parazitologiya (Parasitology). 2004;38(2):171–179. (In Russ.)Аникеева Л.В., Лебедева Д.И. Фенотипическое разнообразие и гостальная изменчивость Proteocephalus longicollis (Zeder 1800) (Cestoda: Proteocephalidae) паразита лососеобразных Сибири. Зоологический журнал. 2023;102(8):843–851. https://doi.org/10.31857/S0044513423070036Anikieva LV, Lebedeva DI. Phenotypic Diversity and Hostal Variability of Proteocephalus Longicollis (Zeder 1800) (Cestoda, Proteocephalidae), a Parasite of Salmoniformes Fishes of Siberia. Zoologicheskii zhurnal (Zoological Journal). 2023;102(8):843–851. (In Russ.) https://doi.org/10.31857/S0044513423070036Azadikhah D, Nekuie Fard A, Seidgar M, Amin H. The Infection Rate and Pathologic Lesions Induced by Proteocephalus Osculates (Goeze, 1782) in European Catfish (Silurus Glanis) from North-West of Iran. Bulletin of Environment, Pharmacology and Life Sciences. 2014;(3):63–68.Azadikhah D, Nekuie Fard A, Seidgar M, Amin H. The Infection Rate and Pathologic Lesions Induced by Proteocephalus Osculates (Goeze, 1782) in European Catfish (Silurus Glanis) from North-West of Iran. Bulletin of Environment, Pharmacology and Life Sciences. 2014;(3):63–68.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.