vetpatolВетеринарная патологияRussian Journal of Veterinary Pathology2949-4826Don State Technical University10.23947/2949-4826-2026-25-1-7-16LKXCISvetpatol-2126Research ArticleПАРАЗИТОЛОГИЯPARASITOLOGYРаспространенность трематод семейства Notocotylidae на территории Пермского краяPrevalence of Trematodes of the Family Notocotylidae in the Perm Territoryhttps://orcid.org/0000-0003-0915-3540СивковаТ. Н.SivkovaTatiana N.

Татьяна Николаевна Сивкова, доктор биологических наук, доцент, профессор кафедры инфекционных болезней,

614990, г. Пермь, ул. Петропавловская, д. 23. 

Scopus ID: 24472094500.

Web of Science ResearcherID: JMP-8500-2023.

Tatiana N. Sivkova, Dr.Sci. (Biology), Professor of the Department of Infectious Diseases,

23, Petropavlovskaya Str., Perm, 614990.

Web of Science ResearcherID: JMP-8500-2023.

Scopus ID: 24472094500.

tatiana-sivkova@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7699-6524ЛоктеваД. А.LoktevaDarya A.

Локтева Дарья Александровна, аспирант кафедры инфекционных болезней,

614990, г. Пермь, ул. Петропавловская, д. 23. 

Web of Science ResearcherID: JNS-1835-2023.

 

Darya A. Lokteva, Postgraduate Student of the Department of Infectious Diseases,

23, Petropavlovskaya Str., Perm, 614990.

Web of Science ResearcherID: JNS-1835-2023.

lokteva.dascha@yandex.ruhttps://orcid.org/0009-0001-0436-7729ХазоваМ. В.KhazovaMargarita V.

Хазова Маргарита Валерьевна, аспирант кафедры инфекционных болезней,

614990, г. Пермь, ул. Петропавловская, д. 23.

Margarita V. Khazova, Postgraduate Student of the Department of Infectious Diseases,

23, Petropavlovskaya Str., Perm, 614990.

margaritka92@bk.ruПермский государственный аграрно-технологический университет имени академика Д.Н. ПрянишниковаРоссияPerm State Agro-Technological UniversityRussian Federation202607052026251716Copyright © Сивкова Т.Н., Локтева Д.А., Хазова М.В., 20262026Сивкова Т.Н., Локтева Д.А., Хазова М.В.Sivkova T.N., Lokteva D.A., Khazova M.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.vetpat.ru/jour/article/view/2126Введение

Введение. Нотокотилидозы — довольно распространенные в России диксенные трематодозы птиц и некоторых млекопитающих, вызываемые представителями семейства Notocotylidae, паразитирующими в кишечнике. Несмотря на присутствующие в Пермском крае благоприятные факторы роста численности этого вида трематод (гидрология, распространенность восприимчивых хозяев), эпизоотическая ситуация по ним в регионе на данный момент остается неизученной. Цель статьи — исследовать распространенность трематод семейства Notocotylidae на территории Пермского края.

Материалы и методы

Материалы и методы. Объектом исследования стали пресноводные брюхоногие моллюски (n=340), трупы диких водоплавающих птиц (n=16) и пробы помёта из мест скоплений крякв (n=139), собранные на территории Пермского края в теплый сезон 2024 и 2025 гг. Исследования осуществлялись в ПГАТУ имени Д.Н. Прянишникова согласно общепринятым методикам: компрессорная микроскопия; метод неполных гельминтологических вскрытий; последовательные промывания помёта; стандартное гистологическое исследование тканей инвазированных моллюсков и утиных.

Результаты исследования

Результаты исследования. Выявлена инвазия церкариями Notocotylus sp. одного экземпляра Anisus vortex из Мотовилихинского пруда (г. Пермь), а также марита N. attenuatus в кишечнике у Clangula hyemalis. Гистологические препараты инвазированного моллюска показали отёчность, разволокнение тканей, гиперсекрецию муцина, также выявлены отдельные церкарии. Воздействие N. attenuatus на кишечник птицы также оказалось хроническим и проявилось отёком и дистрофическими изменениями в тканях, развитием макрофагальной реакции в лимфатических узлах.

Обсуждение и заключение

Обсуждение и заключение. Наличие личинок нотокотилид на территории Пермского края не подтвердило природный очаг нотокотилидоза птиц. Вероятно, дефинитивным хозяином в данном случае выступают млекопитающие. Марита N. attenuatus выявлена у пролетного вида — морянки, которая могла быть инвазирована в местах зимовки или гнездования.

Introduction

Introduction. Notocotylidoses are fairly widespread in Russia dixenous trematode diseases of birds and some mammals caused by the members of the family Notocotylidae, which parasitize in the intestines. Although the Perm Territory conditions (hydrological situation, prevalence of susceptible hosts) are apt to the increase of the population of this trematode species, the epizootic situation for this trematode in the region remains unstudied. The aim of the article is to investigate the prevalence of trematodes of the family Notocotylidae in the Perm Territory.

Materials and Methods

Materials and Methods. The objects of the study were freshwater gastropods (n=340), cadavers of wild waterfowl (n=16) and samples of mallards’ droppings from the places of their aggregations (n=139) collected in the Perm Territory during the warm seasons of 2024 and 2025. The research was carried out at Perm State Agro-Technological University named after Academician D.N. Pryanishnikov in compliance with the standard techniques: using microscopy compressor; partial helminthological dissections; sequential washings of droppings; standard histological examination of tissues of infested mollusks and ducks.

Results

Results. A single Anisus vortex specimen from the Motovilikha Pond (Perm) was found to be infested with cercaria of Notocotylus sp. Also, marita of N. attenuatus was found in the intestines of a Clangula hyemalis. In the histological samples of the infested mollusk, edema, friable tissues, mucin hypersecretion were revealed, and single cercariae were isolated. Also, the exposure of bird’s intestines to N. attenuatus resulted in chronic condition manifested in edema and degenerative changes in the tissues, as well as the development of the macrophage response in the lymph nodes.

Discussion and Conclusion. The presence of larval notocotylids in the Perm Territory did not confirm having a natural focus of avian notocotylidosis there. In this case, mammals are likely to be the definitive hosts. Marita of N. attenuatus was detected in a migratory species, in the long-tailed duck, which might have been infested in its wintering or nesting areas.

нотокотилидыNotocotylidaeтрематодыраспространенностьптицымоллюскигистологические измененияПермский крайnotocotylidsNotocotylidaetrematodesprevalencebirdsmolluskshistological changesPerm TerritoryReferencesGibson DI, Jones A, Bray RA (Eds.). Keys to the Trematoda. Volume 2. Wallingford, UK: CABI Publishing; 2005. 768 p.Gibson DI, Jones A, Bray RA (Eds.). Keys to the Trematoda. Volume 2. Wallingford, UK: CABI Publishing; 2005. 768 p.Гончар А.Г. Жизненные циклы трематод сем. Notocotylidae в экосистемах прибрежья северных морей. Автореферат диссертации кандидата биологических наук. СанктПетербург; 2023. 25 с.Gonchar AG. Life Cycles of Trematodes of the Family Notocotylidae in Ecosystems of the Northern Seas’ Coasts. Extended Abstract of Cand.Sci. (Biology) Dissertation. Saint Petersburg; 2023. 25 p. (In Russ.)Aguilar-Morales A, Sánchez-Nava P, Aguilar Ortigoza CJ, Rodríguez-Romero F. Variaciones Morfométricas del Género Notocotylus (Digenea: Notocotylidae), Parásitos de Avesacuáticas (Rallidae y Anatidae) en las Ciénegas de Lerma, Estado de México. Acta Zoológica Mexicana. 2022;38:1–16. https://doi.org/10.21829/azm.2022.3812402Aguilar-Morales A, Sánchez-Nava P, Aguilar Ortigoza CJ, Rodríguez-Romero F. Variaciones Morfométricas del Género Notocotylus (Digenea: Notocotylidae), Parásitos de Avesacuáticas (Rallidae y Anatidae) en las Ciénegas de Lerma, Estado de México. Acta Zoológica Mexicana. 2022;38:1–16. https://doi.org/10.21829/azm.2022.3812402Buriro SA, Birmani NA. Morphological Study of Notocotylus Jamshorensis n. sp. (Trematoda: Noto-cotylidae) from Mallard Anas Рlatyrhynchos of Hamal Lake of Pakistan. The Research of Medical Science Review. 2024;2(3):2087–2093. https://doi.org/10.5281/zenodo.14733255Buriro SA, Birmani NA. Morphological Study of Notocotylus Jamshorensis n. sp. (Trematoda: Noto-cotylidae) from Mallard Anas Рlatyrhynchos of Hamal Lake of Pakistan. The Research of Medical Science Review. 2024;2(3):2087–2093. https://doi.org/10.5281/zenodo.14733255Gagnon DK, Kasl EL, Preisser WC, Belden LK, Detwiler JT. Morphological and Molecular Charac-terization of Quinqueserialis (Digenea: Notocotylidae) Species Diversity in North America. Parasitology. 2021;148(9):1083–1091. https://doi.org/10.1017/S0031182021000792Gagnon DK, Kasl EL, Preisser WC, Belden LK, Detwiler JT. Morphological and Molecular Charac-terization of Quinqueserialis (Digenea: Notocotylidae) Species Diversity in North America. Parasitology. 2021;148(9):1083–1091. https://doi.org/10.1017/S0031182021000792Flores VR, Hernández-Orts JS, Viozzi GP. A New Species of Notocotylus (Digenea: Notocotylidae) from the Black-Necked Swan Cygnus Melancorhyphus (Molina) of Argentina. Veterinary Parasitology: Regional Studies and Reports. 2023;45:100925. https://doi.org/10.1016/j.vprsr.2023.100925Flores VR, Hernández-Orts JS, Viozzi GP. A New Species of Notocotylus (Digenea: Notocotylidae) from the Black-Necked Swan Cygnus Melancorhyphus (Molina) of Argentina. Veterinary Parasitology: Regional Studies and Reports. 2023;45:100925. https://doi.org/10.1016/j.vprsr.2023.100925Flores V, Brugni N. Notocotylus Biomphalariae n. sp. (Digenea: Notocotylidae) from Biomphalaria Peregrina (Gastropoda: Pulmonata) in Patagonia, Argentina. Systematic Parasitology. 2005;61(3):207–14. https://doi.org/10.1007/s11230-005-3166-2Flores V, Brugni N. Notocotylus Biomphalariae n. sp. (Digenea: Notocotylidae) from Biomphalaria Peregrina (Gastropoda: Pulmonata) in Patagonia, Argentina. Systematic Parasitology. 2005;61(3):207–14. https://doi.org/10.1007/s11230-005-3166-2Gonchar A, Jouet D, Skírnisson K, Krupenko D, Galaktionov K. Transatlantic Discovery of Notocotylus Atlanticus (Digenea: Notocotylidae) Based on Life Cycle Data. Parasitology Research. 2019;118:1445–1456. https://doi.org/10.1007/s00436-019-06297-8Gonchar A, Jouet D, Skírnisson K, Krupenko D, Galaktionov K. Transatlantic Discovery of Notocoty-lus Atlanticus (Digenea: Notocotylidae) Based on Life Cycle Data. Parasitology Research. 2019;118:1445–1456. https://doi.org/10.1007/s00436-019-06297-8Галат В.Ф., Ятусевич А.И. (ред.) Нокотилидозы птиц. В кн.: Руководство по ветеринарной паразитологии. Минск: ИВЦ Минфина; 2015. 496 с. URL: https://www.activestudy.info/nokotilidozy-ptic/?ysclid=mh8xqwzwfg209359300 (дата обращения 28.10.2025)Galat VF, Yatusevich AI (Eds.) Notocotylosis in Birds. In book: Manual on Veterinary Parasitology. Minsk: Information and Data Center of the Ministry of Finance; 2015. 496 p. (In Russ.) URL: https://www.activestudy.info/nokotilidozyptic/?ysclid=mh8xqwzwfg209359300 (accessed: 28.10.2025)Сербина Е.А., Бонина О.М. Динамика очагов нотокотилезов птиц в экосистеме озера Чаны (Западная Сибирь) за последние 80 лет. Российский паразитологический журнал. 2015;(3):29–36.Serbina EA, Bonina OM. Dynamics of Foci of Bird Notocotylidosis in the Ecosystem of Lake Chany (Western Siberia) in the Last 80 Years. Russian Journal of Parasitology. 2015;3:29–36. (In Russ.)Кодзокова Э.Х. Эколого-эпизоотологическая оценка нотокотилидозов водоплавающих птиц в регионе Центрального Кавказа и разработка методов регуляции численности трематод. Автореферат диссертации кандидата биологических наук. Махачкала; 2004. 25 с.Kodzokova EKh. Ecological and Epizootiological Assessment of Notocotylidosis in Waterfowl in the Central Caucasus Region and Development of Methods for Regulating the Number of Trematodes: Extend-ed Abstract of Cand.Sci. (Biology) Dissertation. Makhachkala; 2004. 25 p. (In Russ.)Яковлева Г.А., Лебедева Д.А., Иешко Е.П. Трематоды водно-болотных птиц Карелии (по материалам 319-й Союзной гельминтологической экспедиции 1958–1962 годов). Труды КарНЦРАН. 2015;2:95–110.Yakovleva GA., Lebedeva D.A., Ieshko E.P. Trematodes in Wetland Birds of Karelia (Based on Materi-als from the 319th USSR Helminthological Expedition, 1958–1962). Trudy Karelskogo nauchnogo tsentra RAN (Proceedings of the Karelian Research Center of the Russian Academy of Sciences). 2015;2:95–110. (In Russ.)Овчанкова Н.Б. Таксономическая структура и происхождение малакофаун речных бассейнов Восточно-Европейской равнины и Урала. В: Симбиоз Россия 2019: материалы XI Всероссийский конгресс молодых ученых-биологов с международным участием (Пермь, 13–15 мая 2019 г.). Пермский государственный национальный исследовательский университет; Пермь, 2019. С. 188–190.Ovchankova NB. Taxonomic Structure and Origin of Malacofauna in River Basins of the East European Plain and the Urals. In: Proceedings of the XI All-Russian Congress of Young Researchers in Biological Sciences with the International participation “Symbiosis—Russia 2019” (Perm, May 13–15, 2019). Perm: Perm State National Research University; 2019. P. 188–190. (In Russ.)Шепель А.И., Клементьева Т.Н., Мельник А.Г. Водоплавающие и околоводные птицы техногенных водоёмов и прудов г. Перми и их охрана. В: Актуальные проблемы охраны птиц: Материалы Всероссийской научно-практической конференции, посвященной 25-летию Союза охраны птиц России (Москва, 10–11 февраля 2018 года). Москва–Махачкала: Союз охраны птиц России, 2018. С. 219–222.Shepel AI, Klementyeva TN, Melnik AG. Waterfowl and Nearwater Birds of Man-Made Reservoirs and Ponds in the City Perm and Their Protection. In: Proceedings of the All-Russian Scientific and Practical Conference Dedicated to the 25th Anniversary of the Union for the Conservation of Birds in Russia “Topi-cal Issues in Bird Conservation” (Moscow, February 10–11, 2018). Moscow–Makhachkala: Union for the Conservation of Birds in Russia; 2018. P. 219–222. (In Russ.)Матвеева Г.К., Дементьева В.В., Лапушкин В.А., Казаков В.П., Харин Р.В., Васюков С.М. Материалы к распространению некоторых видов птиц в Пермском крае. Фауна Урала и Сибири. 2024;(1):41–47.Matveyeva GK, Dementyeva VV, Lapushkin VA, Kazakov VP, Kharin RV, Vasyukov SM. On the Dis-tribution of Some Bird Species in the Perm Region. Fauna of the Urals and Siberia. 2024;(1):41–47. (In Russ.)Хохуткин И.М., Винарский М.В. Моллюски Урала и прилегающих территорий. Cемейства Acroloxidae, Physidae, Planorbidae (Gastropoda, Pulmonata, Lymnaeiformes). Ч. 2. Екатеринбург: Гощицкий; 2013. 184 с.Khokhutkin IM, Vinarsky MV. Mollusks of the Urals and Adjacent Territories. Families Acroloxidae, Physidae, Planorbidae (Gastropoda, Pulmonata, Lymnaeiformes). Part 2. Ekaterinburg: Goshchitsky; 2013. 184 p. (In Russ.)Андреева С.И., Андреев Н.И., Винарский М.В. Определитель пресноводных брюхоногих моллюсков (Mollusca: Gastropoda) Западной Сибири. Ч. 1. Gastropoda: Pulmonata. Вып. 1. Семейства Acroloxidae и Lymnaeidae. Омск; 2010. 200 с.Andreeva SI, Andreev NI, Vinarsky M.V. Key to Freshwater Gastropods (Mollusca: Gastropoda) of Western Siberia. Part 1. Gastropoda: Pulmonata. Issue 1. Families Acroloxidae and Lymnaeidae. Omsk; 2010. 200 p. (In Russ.)Алексеев В.Р., Цалолихин С.Я. (ред.) Определитель зоопланктона и зообентоса пресных вод Европейской России. Т. 2. Зообентос. Mосква, Санкт-Петербург: Товарищество научных изданий КМК; 2016. 457 с.Alekseev VR and Tsalolikhin SYa (Eds). Identifier of Zooplankton and Zoobenthos of Fresh Waters of European Russia. Vol. 2. Zoobenthos. Moscow–Saint Petersburg: Tovarishchestvo nauchnykh izdanii KMK; 2016. 457 p. (In Russ.)Черепанов A.A., Москвин A.C., Котельников Г.А., Хренов В.М. Атлас. Дифференциальная диагностика гельминтозов по морфологической структуре яиц и личинок возбудителей. Москва: Россельхозакадемия, 2002. 85 с.Cherepanov AA, Moskvin AS, Kotelnikov GA, Khrenov VM. Atlas. Differential Diagnostics of Helmin-thiasis Based on the Morphological Structure of Pathogens’ Eggs and Larvae. Moscow: Rosselkhozakad-emiya; 2002. 85 p. (In Russ.)Атаев Г.Л., Козминский Е.В., Добровольский А.А. Динамика зараженности Bithynia tentaculata (Gastropoda: Prosobranchia) трематодами. Паразитология. 2002;3(36):203–218.Ataeva GL, Kozminsky EV, Dobrovolskij AA. Dynamics of Infection of Bithynia Tentaculata (Gastrop-oda: Prosobranchia) with Trematodes. Parasitology. 2002;3(36):203–218. (In Russ.)Маюрова А.С., Кустикова М.А. Особенности распространения первых промежуточных хозяев Opisthorchis felineus вблизи крупных городов Ханты-Мансийского автономного округа – Югры (Западная Сибирь). Социально-экологические технологии. 2019;9(4):481–501.Maiurova AS, Kustikova MA. Features of the First Intermediary Host Distribution of Opisthorchis Fe-lineus near Major Cities of the KhMAO — Ugra (Western Siberia). Environmental and Human Ecological Studies. 2019;9(4):481–501. (In Russ.)Виноградова А.А., Прохорова Е.Е. Видовая идентификация трематод семейства Notocotylidae – паразитов утиных. В: Школа по теоретической и морской паразитологии. VIII Всероссийской конференции с международным участием (Севастополь, 12–16 сентября 2022 года). Севастополь: Федеральный исследовательский центр «Институт биологии южных морей имени А. О. Ковалевского РАН», 2022. С. 29.Vinogradova AA, Prochorova EE. Species Identifcation of Trematodes from Notocotylidae Family In-festing Ducks. In: Proceedings of the VIII All-Russian Conference with International Participation “School on Theoretical and Marine Parasitology” (Sevastopol, September 12–16, 2022). Sevastopol: Federal Re-search Center “Institute of Southern Sea Biology of the Russian Academy of Sciences named after A. O. Kovalevsky”; 2022. P. 29. (In Russ.)Diaz JI, Gilardoni C, Lorenti E, Cremonte F. Notocotylus Pprimulus n. sp. (Trematoda: Notocotyli-dae) from the Crested Duck Lophonetta Specularioides (Aves, Anatidae) from Patagonian Coast, South-western Atlantic Ocean. Parasitology International. 2020;74:101976. https://doi.org/10.1016/j.parint.2019.101976Diaz JI, Gilardoni C, Lorenti E, Cremonte F. Notocotylus Pprimulus n. sp. (Trematoda: Notocotyli-dae) from the Crested Duck Lophonetta Specularioides (Aves, Anatidae) from Patagonian Coast, South-western Atlantic Ocean. Parasitology International. 2020;74:101976. https://doi.org/10.1016/j.parint.2019.101976Mir MR, Shah GM, Jan U. Incidence and Epidemiology of Notocotylus Attenuates Diesing, 1839 in Mallard Ducks (Anas platyrhynchos) in Various Wetlands of Pampore, Kashmir, Jkut, India. Sustainability and Biodiversity Conservation. 2022;1(1):84–88. https://doi.org/10.5281/zenodo.7135072Mir MR, Shah GM, Jan U. Incidence and Epidemiology of Notocotylus Attenuates Diesing, 1839 in Mallard Ducks (Anas platyrhynchos) in Various Wetlands of Pampore, Kashmir, Jkut, India. Sustainability and Biodiversity Conservation. 2022;1(1):84–88. https://doi.org/10.5281/zenodo.7135072Sasaki M, Kobayashi M, Yoshino T, Asakawa M, Nakao M. Notocotylus Ikutai n. sp. (Digenea: Notocotylidae) from Lymnaeid Snails and Anatid Birds in Hokkaido, Japan. Parasitology International. 2021;83:102318. https://doi.org/10.1016/j.parint.2021.102318Sasaki M, Kobayashi M, Yoshino T, Asakawa M, Nakao M. Notocotylus Ikutai n. sp. (Digenea: No-tocotylidae) from Lymnaeid Snails and Anatid Birds in Hokkaido, Japan. Parasitology International. 2021;83:102318. https://doi.org/10.1016/j.parint.2021.102318Клабуков А. С., Сивкова Т.Н. Паразитофауна полевок на территории вокруг пещеры Махневская Ледяная (Пермский край). Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями. 2020;21:133–136. https://doi.org/10.31016/978-5-9902341-5-4.2020.21.133-136Klabukov AS, Sivkova TN. Parasites in Voles at the Territory around Mahnevskaya Ice Cave (Perm Re-gion). Russian Journal of Parasitology. 2020;21:133–136. (In Russ.) https://doi.org/10.31016/978-5-9902341-5-4.2020.21.133-136Graczyk TK, Shiff CJ. Experimental Infection of Domestic Ducks and Rodents by Notocotylus Attenuatus (Trematoda: Notocotylidae). Journal of Wildlife Diseases. 1993;29(3):434–439. https://doi.org/10.7589/0090-3558-29.3.434Graczyk TK, Shiff CJ. Experimental Infection of Domestic Ducks and Rodents by Notocotylus At-tenuatus (Trematoda: Notocotylidae). Journal of Wildlife Diseases. 1993;29(3):434–439. https://doi.org/10.7589/0090-3558-29.3.434

The authors declare that there are no conflicts of interest present.