Введение. Согласно современным представлениям, трематоды как паразитические организмы появились в кембрийском периоде и к настоящему времени насчитывают более 2700 номинальных родов и около 18 000 видов [1] и паразитируют у рыб, амфибий, рептилий, птиц, млекопитающих, а также у человека. Большинство характеризуется диксенными или триксенными циклами развития, преимущественно с вовлечением в качестве промежуточного хозяина брюхоногих моллюсков. Многие являются возбудителями болезней сельскохозяйственных и домашних животных, а также людей, в связи с чем ведётся их активное и всестороннее изучение. Особое внимание, как правило, уделяется таким заболеваниям, как описторхоз, фасциолёз, клонорхоз, парагонимоз, шистосомоз и др., однако некоторые инвазии остаются недостаточно изученными.

Одной из таких малоизученных инвазий можно считать нотокотилидозы — трематодозы животных, вызванные паразитированием представителей семейства Notocotylidae, которые регистрируются в кишечнике многих видов птиц, а также у некоторых млекопитающих [2–6]. С экономической точки зрения, нотокотилидозы наносят значимый ущерб птицеводческим хозяйствам и некоторым видам промысловых птиц. Паразитические черви служат причиной механического повреждения слизистой оболочки кишечника и способствуют проникновению в его стенки микроорганизмов. Несмотря на то, что морфология, циклы развития и молекулярный анализ нотокотилид привлекают внимание специалистов соответствующих областей [7][8], патологоанатомические изменения под действием Notocotylidae описаны скудно. В Руководстве по ветеринарной паразитологии отмечено, что при трематодозах в слепой и прямой кишке регистрируют катаральное или катарально-геморрагическое воспаление слизистой оболочки; в местах фиксации возбудителей разрушается эпителий, появляются язвы; у инвазированных моллюсков формируется реакция в ответ на внедрение и развитие личиночных стадий трематод [9]. Однако при инвазии представителями Notocotylidae подобной информации в литературе мы не обнаружили.

Нотоколидозы имеют давнее и широкое распространение на территории России. Так, ранее сообщалось о выявлении инвазий в Западной Сибири [10], на Кавказе [11], Европейском Севере страны [2][12] и в некоторых других регионах. На территории Пермского края насчитывается более 29 000 рек общей длиной около 90 000 км, около 115 озёр (площадью более 10 га), 18 водохранилищ, включая такие крупные, как Камское и Воткинское, имеются многочисленные пруды1. Малакофауна только в бассейне Верхней и Средней Камы насчитывает 97 видов из 30 родов и 10 семейств классов Bivalvia и Gastropoda. Наиболее разнообразно представлены семейства Sphaeriidae (29 видов), Lymnaeidae и Planorbidae (по 21 виду) [13]. Также в регионе богато представлена орнитофауна [14][15]: по официальным данным Министерства природных ресурсов, лесного хозяйства и экологии на 2024 г., в Пермском крае насчитывается 71 846 уток и 4665 гусей2.

Несмотря на обилие водных ресурсов, широкого распространения специфических хозяев и возможности циркуляции инвазии в природных очагах, целенаправленное изучение распространенности нотокотилидозов на территории Пермского края не проводилось, что и послужило обоснованием данной работы.

Материалы и методы. Исследования выполнены на кафедре инфекционных болезней Пермского государственного аграрно-технологического университета имени академика Д.Н. Прянишникова. В связи с диксенностью нотокотилид материалом для изучения служили: пресноводные моллюски (n=340); трупы погибших по разным причинам водоплавающих птиц (n=16); пробы помёта (n=139), собранные в местах скопления кряквы. Для сбора материала в теплый сезон 2024 и 2025 гг. обследованы 39 участков водоемов различного назначения в ряде районов Пермского края, а также на территории г. Пермь: Райский сад (Мотовилихинский пруд), р. Данилиха, Золотые пески, микрорайоны Парковый и Липовая гора. Все локации характеризуются свободным доступом к воде и обильной фауной и флорой. Моллюсков собирали ручным способом, их видовую принадлежность устанавливали самостоятельно по конхологическим характеристикам согласно общедоступным определителям [16–18]. Штангенциркулем ТОРЕХ (Польша) измеряли высоту и ширину раковины, ширину устья; затем проводили компрессорную микроскопию с помощью компрессория МИС-7 («Петролазер», Россия) и стереомикроскопа Микромед МС-1 («Микромед», Россия); дополнительно просматривали раковины под бинокулярной лупой на предмет обнаружения личиночных форм трематод.

Трупы диких утиных птиц были предоставлены орнитологами и до момента проведения аутопсии хранились при температуре –18 °С. Вскрытие проводили согласно стандартной методике.

Места сбора и количество материала для исследований представлены в таблице 1.

Для гистологического исследования ткани моллюсков помещали в раствор формалина с массовой долей формальдегида 4 %, аутопсийный материал от птиц — 10 %. Препараты, окрашенные гематоксилином-эозином, сканировали и просматривали с помощью автоматической системы Vision Assist (West Medica, Австрия) и программного обеспечения для автоматизации микроскопии Vision («Медика Продакт», Россия).

Пробы помёта анализировали методом последовательных промываний. Идентификацию яиц гельминтов выполняли по морфологическим признакам [19].

Результаты исследования. При исследовании 15 экземпляров катушек (Anisus vortex) из Мотовилихинского пруда (г. Пермь), собранных в первой декаде июня, в одном случае обнаружены церкарии с морфологией Notocotylus sp. (рис. 1). Экстенсивность инвазии (ЭИ) планорбид Мотовилихинского пруда составила 6,67 %. Распределение A. vortex Мотовилихинского пруда по размерным параметрам раковин с учетом инвазированности представлены на рис. 2.

Гистологическое исследование пораженного моллюска показало, что ткань между мантией и мышечным слоем разволокнена и отёчна, в цитоплазме клеток отмечается большое содержание муцина. В капсулах, стенка которых состоит из ряда клеток, располагаются отдельные церкарии, у которых просматривается пигментированный наружный слой с расположенными под ним пучками мышечных волокон, а также паренхима и тубулярные структуры ближе к хвостовой части, представляющие собой органы пищеварительной системы (рис. 3). Воспалительной реакции в тканях вокруг паразитов не отмечено.

Из 16 экземпляров утиных птиц только в кишечнике морянки — редкого для Пермского края пролётного северного морского вида, зимующего на берегах Черного и Азовского морей, — установлена инвазия N. attenuatus (рис. 4). При осмотре стенка кишечника утолщена, слизистая оболочка серого цвета, обильно покрыта густой непрозрачной слизью и серо-желтым сметанообразным содержимым. В слизи обнаружены гельминты. Гистологически при сохранении структуры стенок, кишечных ворсинок и крипт выявлены дистрофические изменения в эпителиоцитах. Также дистрофические процессы отмечаются и в межмышечных ганглиях. В центральных отделах лимфатических узлов отмечена умеренная макрофагальная реакция. В подслизистом слое выражена отечность (рис. 5). Указанные изменения характеризуют хроническое токсическое воздействие N. attenuates в месте своей локализации.

Таким образом, при исследовании пресноводных моллюсков в Пермском крае наличие партенитов нотокотилид установлено только в Мотовилихинском пруду, однако при анализе помёта утиных птиц из данной локации характерных яиц N. аttenuatus не было обнаружено ни в одном случае, хотя на данном водоёме отмечается значительное скопление кряквы, и было исследовано 53 пробы помёта в разное время года. Обнаружение N. аttenuatus у единственной пролётой утки, по всей вероятности, свидетельствует о заражении её в местах гнездования или зимовки.

Обсуждение и заключение. Анализируя размерные характеристики раковин, можно поделить выборку на две группы: одна представлена более крупными и взрослыми особями (n=7), среди которых и была обнаружена инвазированная нотокотилюсами; а вторая группа (n=8) состоит из более молодых и мелких экземпляров. В научной литературе информации по возрасту моллюсков, подвергающихся инвазии нотокотилидами, мы не обнаружили, однако установлено, что битинииды заражаются трематодами максимально в возрасте 2–3 лет, сроки же заражения значительно зависят от температуры окружающей среды [17][18].

Сравнивая с аналогичным показателем в других регионах, многолетняя ЭИ битиниид в устье реки Каргат (Западная Сибирь) составила всего 0,62 %, причем в некоторые годы нотокотилиды в выборке моллюсков и вовсе отсутствовали. Уровень зараженности партенитами нотокотилид для моллюсков семейства Lymnaeidae колебался на уровне 0,1–0,2 % [10]. В нашей выборке лимнеиды не были инвазированы нотокотилидами ни в одном случае. Битинииды же не обнаружены ни в одной локации.

Согласно научным данным, кряква, чирок-трескунок, широконоска, серая утка, красноголовая чернеть, как и другие гусеобразные, часто бывают заражены нотокотилюсом с интенсивностью инвазии (ИИ) до 1118 экземпляров [10][21]; также инвазия нотокотилидами встречается у многих диких видов во всем мире [22–24]. Также известно, что нотокотилиды паразитируют не только у водоплавающих птиц, но и у некоторых микромаммалий [5]. Так, палеарктический вид N. noyeri ранее был зафиксирован у 38,46 % полёвок Microtus oeconomus возле пещеры Махнёвская (Александровский район Пермского края) [26]. Можно предположить, что выявленные у катушек церкарии принадлежат нотокотилидам мелких млекопитающих, хотя по некоторым данным, для ряда нотокотилид хозяевами могут быть одновременно и птицы, и грызуны [27].

Мотовилихинский пруд представляет собой искусственный водоём (рис. 6–7) площадью 0,8–0,9 км², созданный в 1736–1738 гг. для нужд Мотовилихинского медеплавильного завода. С 1991 г. он имеет статус особо охраняемой природной территории регионального значения. В настоящее время по берегам располагается преимущественно частная малоэтажная застройка, а также обустроена рекреационная зона, в которой, очевидно, мелкие млекопитающие находят для себя подходящие условия.

По результатам исследования на территории г. Перми и Пермского края установлена инвазия планорбид инвазионными стадиями нотокотилид, которые не обнаружены в помёте утиных птиц из той же локации. Паразитирование N. аttenuatus зафиксировано только у морянки, являющейся пролётным видом, что позволяет сделать заключение об отсутствии природного очага нотокотилидоза птиц на исследуемой территории.

1. По данным Минприроды России (Пермский край). https://priroda.permkrai.ru/?ysclid=mmoxx4z0we339984914 (дата обращения: 05.11.2025) 2. По данным Минприроды России (Пермский край). https://priroda.permkrai.ru/deyatelnost/okhotnichi-turizm/okhotnichi-resursy-i-okhotnichi-turizm (дата обращения: 05.11.2025)