Гельминтофауна летучих мышей Ростовской области: обзор. 1. Nematoda

Введение. Летучие мыши (Chiroptera) — наименее изученная группа млекопитающих во многих регионах России. Наряду с этим известно, что рукокрылые — один из наиболее многочисленных отрядов зверей, который может выступать в роли природных хозяев и переносчиков различных патогенных грибов, бактерий и вирусов. Однако паразитофауна данной группы животных малоизучена. Исследование их паразитических червей имеет большое практическое значение, так как летучие мыши, в связи с древностью своего происхождения, являются весьма обособленным отрядом. Эндопаразиты и, в частности, гельминты рукокрылых, в Ростовской области ранее не исследовались. По имеющимся данным, современные исследования паразитических червей летучих мышей в России проводились только в Саратовской области и в Республике Мордовия. Цель данной серии статей — изучение видового состава гельминтов, паразитирующих у рукокрылых на территории Ростовской области. В первом сообщении мы приводим данные по нематодам.

Материалы и методы. Материалы исследования — статьи из общедоступных данных литературных баз: PubMed (pubmed.ncbi.nlm.nih.gov), Киберленинка (cyberleninka.ru), GoogleScholar (https://scholar.google.com) и др. В качестве основного метода был использован анализ собранных данных.

Результаты исследования. Авторами впервые показано, что у 15 видов летучих мышей, обитающих в Ростовской области, могут быть найдены 27 видов нематод, относящихся к 14 родам, 8 семействам, 4 отрядам и 2 классам. Многочисленный класс Chromadorea представлен 21 видом, 12 из которых обнаружены на территории России.

Обсуждение и заключение. Результаты проведенного анализа литературных данных показали, что наибольшее количество видов нематод паразитирует у двух видов рукокрылых, встречающихся в Ростовской области: водяной ночницы (15 видов) и рыжей вечерницы (14 видов). Всего один вид зарегистрирован у северного кожанка. Большая часть видов нематод является специфическими паразитами летучих мышей и имеет прямой жизненный цикл (например, виды рода Molinostrongylus). У части видов, таких как Pterygodermatites bovieri и Litomosa spp., промежуточные хозяева — членистоногие, а окончательные — различные виды летучих мышей. Для трех видов нематод: Ascarops strongylina, Physocephalus sexalatus и Spirocerca lupi — летучие мыши являются паратеническими хозяевами.

1. Поршаков А.М., Кононова Ю.В., Локтев В.Б., Boiro M.I. Рукокрылые как возможный резервуар опасных для человека вирусов на территории Гвинейской Республики. Часть 1. Проблемы особо опасных инфекций. 2018;(3):32–39. https://doi.org/10.21055/0370-1069-2018-3-32-39

2. Wang L.F. Anderson D.E. Viruses in Bats and potential spillover to animals and humans. Current opinion in virology. 2019;34:79–89. http://doi.org/10.1016/j.coviro.2018.12.007

3. Woo P.C.Y., Lau S.K.P. Viruses and bats. Viruses. 2019;11(10):884. http://doi.org/10.3390/v11100884.

4. Popov I.V., Ohlopkova O.V., Donnik I.M., Zolotukhin P.V., Umanets A., Golovin S.N. et al. Detection of coronaviruses in insectivorous bats of Fore-Caucasus, 2021. Scientific Reports. 2023;13:2306. https://doi.org/10.1038/s41598-023-29099-6

5. Бадави Э.С.Б.М. Гельминтофауна рукокрылых Армении и Египта. Ереван: Ереванский государственный университет; 1993. 21 с.

6. Santos C.P., Gibson D.I. Checklist of the helminth parasites of South American bats. Zootaxa. 2015;3937(3):471–499. http://doi.org/10.11646/zootaxa.3937.3.3

7. Газарян С.В., Бахтадзе Г.Б., Малиновкин А.В. Современное состояние изученности рукокрылых Ростовской области. Plecotus et al. 2010;(13):50–58.

8. Забашта М.В., Орлова М.В., Пичурина Н.Л., Хаметова А.П., Романова Л.В., Бородина Т.Н. и др. Участие летучих мышей (Chiroptera, Mammalia) и их эктопаразитов в циркуляции возбудителей природно-очаговых инфекций на юге России. Паразитология. 2019;53(1):3–13. https://doi.org/10.1134/S0031184719010010

9. Hodda M. Phylum Nematoda: a classification, catalogue and index of valid genera, with a census of valid species. Zootaxa. 2022;5114(1):1–289. https://doi.org/10.11646/zootaxa.5114.1.1

10. Казаков Б.А., Гарликова Н.Н. О редких рукокрылых Предкавказья. Редкие виды млекопитающих СССР и их охрана. Москва; 1973. 46 с.

11. Казаков Б.А., Ярмыш Н.Н. О фауне рукокрылых Предкавказья. В: Материалы I Всесоюзного совещания по рукокрылым (Chiroptera). Ленинград: Зоологический институт АН СССР; 1974. С. 69–72.

12. Бахтадзе Г.Б., Анистратов Д.Н., Журавец Т.В. Рукокрылые севера Ростовской области. Флора, фауна и микобиота государственного музея-заповедника им. М.А. Шолохова. Ростов-на-Дону: Юг; 2004. С. 191–193.

13. Малиновкин А.В. Видовой состав и распространение летучих мышей Ростовской области. В: Материалы Всероссийской молодежной конференции «Актуальные вопросы биомедицинской инженерии». Ростов-на-Дону: Южный федеральный университет; 2012. С. 70–72.

14. Миноранский В.А., Малиновкин А.В. Ландшафтное распределение рукокрылых (Chiroptera) в Ростовской области. Известия высших учебных заведений. Северо-Кавказский регион. Серия: Естественные науки. 2014;1(179):84–87. URL: https://cyberleninka.ru/article/n/landshaftnoe-raspredelenie-rukokrylyh-chiroptera-v-rostovskoy-oblasti (дата обращения: 15.08.2023).

15. Durette-Desset M.-C., Chabaud A.G. Nématodes Trichostrongyloidea parasites de microchiroptères. Annales de Parasitologie. 1975;50(3):303–337. URL: https://www.parasite-journal.org/articles/parasite/pdf/1975/03/parasite1975503p303.pdf (дата обращения: 15.08.2023).

16. Кириллов А.А., Кириллова Н.Ю., Вехник В.П. Нематоды (Nematoda) рукокрылых рода Myotis (Chiroptera, Vespertilionidae) Самарской Луки. Вестник Самарского государственного университета. Естественнонаучная серия. 2006;9(49):169–174. URL: https://cyberleninka.ru/article/n/nematody-nematoda-rukokrylyh-roda-myotis-chiroptera-vespertilionidae-samarskoy-luki (дата обращения: 15.08.2023).

17. Кириллова Н.Ю., Кириллов А.А., Вехник В.П. Нематоды (Nematoda) летучих мышей (Chiroptera) Самарской Луки (Россия). Паразитология. 2008;42(6):526–532.

18. Кириллова Н.Ю., Кириллов А.А. Нематоды (Nematoda) мелких млекопитающих Самарской Луки. Известия Самарского научного центра Российской академии наук. 2011;13(1):114–122. URL: https://cyberleninka.ru/article/n/nematody-nematoda-melkih-mlekopitayuschih-samarskoy-luki (дата обращения: 15.08.2023).

19. Кириллова Н.Ю., Кириллов А.А. Обзор гельминтофауны мелких млекопитающих Жигулёвского заповедника. Nature Conservation Research. Заповедная наука. 2017;2(2):24–37. https://doi.org/10.24189/ncr.2017.007

20. Ткач В.В., Шарпило Л.Д. Нематоды рода Molinostrongylus (Nematoda, Molineidae) от рукокрылых фауны УССР. Вестник зоологии. 1988;(4):3–7.

21. Скрябин К.И. (ред.). Определитель паразитических нематод. Т. 3. Ленинград: Издательство Академии Наук СССР; 1952. 890 с.

22. Genov T., Stoykova-Hajinikolova R., Mészáros F. Molinostrongylus spp. (Nematoda: Molineidae) from bats in Bulgaria, with a review of European species. Parasitologia Hungarica. 1992;25:53–68.

23. Shimalov V.V., Demyanchik M.G., Demyanchik V.T. A study on the helminth fauna of the bats (Mammalia, Chiroptera: Vespertilionidae) in Belarus. Parasitology Research. 2002;88(11):1011. http://doi.org/10.1007/s004360100415

24. Frank R., Kuhn T., Werblow A., Liston A., Kochmann J., Klimpel S. Parasite diversity of European Myotis species with special emphasis on Myotis myotis (Microchiroptera, Vespertilionidae) from a typical nursery roost. Parasites & Vectors. 2015;8:101. https://doi.org/10.1186/s13071-015-0707-7

25. Скворцов В.Г. Нематоды летучих мышей Молдавии (сообщение второе). Паразиты животных и растений Молдавии. 1971;7:75–93

26. Tinnin D.S., Ganzorig S., Gardner S.L. Helminths of small mammals (Erinaceomorpha, Soricomorpha, Chiroptera, Rodentia, and Lagomorpha) of Mongolia. Special Publications of the Texas Tech University Museum. 2011;59:1–50. http://doi.org/10.5962/bhl.title.142892

27. Андрейко О.Ф., Пинчук Л.М., Скворцов В.Г. Новые виды нематод от рукокрылых подотряда Microchiroptera. Известия АН МССР. Серия биологических и химических наук. 1968;(1):3–8.

28. Морозов Ю.Ф., Спасский А.А. Molinostrongylus vespertilionis sp. n. и некоторые морфологические особенности M. alatus (Ortlepp, 1932) и M. skrjabini (Skarbilovitch, 1934). Helminthologia. 1961;3(1/4):244–250.

29. Кириллова Н.Ю., Кириллов А.А., Вехник В.П., Ручин А.Б., Гришуткин Г.Ф. Гельминты рукокрылых (Chiroptera) национального парка «Смольный»: предварительные сведения. Труды Мордовского государственного природного заповедника им. П. Г. Смидовича. 2018;(21):223–230. URL: https://cyberleninka.ru/article/n/gelminty-rukokrylyh-chiroptera-natsionalnogo-parka-smolnyy-predvaritelnye-svedeniya (дата обращения: 15.08.2023).

30. Мельниченко Е.Д., Панасенко Н.А. К гельминтофауне рукокрылых Среднего Приднепровья. Вестник зоологии. 1979;3:76–78.

31. Ручин А.Б., Кириллов А.А., Чихляев И.В., Кириллова Н.Ю. Паразитические черви наземных позвоночных Мордовского заповедника (аннотированный список видов). Флора и фауна заповедников. Москва; 2016. 72 с. URL: https://zapoved-mordovia.ru/uploads/images/nauchnaia-rabota/izdania-zapovednika/124_Parazit_worms_MGPZ_2016.pdf (дата обращения: 15.08.2023).

32. Кириллов А.А., Ручин А.Б., Артаев О.Н. Гельминты рукокрылых (Chiroptera) Мордовии. Вестник Волжского университета им. В. Н. Татищева. 2015;4(19):319–328. URL: https://cyberleninka.ru/article/n/gelminty-rukokrylyh-chiroptera-mordovii (дата обращения: 15.08.2023).

33. Скрябин К.И., Шихобалова Н.П., Шульц Р.С. Трихостронгилиды животных и человека. Т. 3. Основы нематодологии. Скрябин К.И. (ред). Москва: Издательство Академии Наук СССР; 1954. 687 с.

34. Trivedi K.K., Gupta S.P. Three new species of the genus Spinostrongylus Travassos, 1935 (family: Trichostrongylidae Leiper, 1926) from microbats of Udaipur, Rajasthan, India. Proceedings of Parasitology. 1990;9:75–86.

35. Стенько Р.П., Дулицкий А.И., Карпенко О.В., Душевский В.П. Гельминтофауна рукокрылых Крыма. Зоологический журнал. 1986;65(8):1133–1139.

36. Стенько Р.П., Дулицкий А.И. Гельминтофауна редких и исчезающих видов рукокрылых Крыма. Изученность териофауны Украины, ее рациональное использование и охрана. Киев: Наукова думка; 1988. 132 с.

37. Dollfus R.P. Chapitre Premier. Liste des Parasites par Hôtes. Annales de Parasitologie Humaine et Comparée. 1961;36(3):174–261.

38. Petit G. Sur les Filaries du Genre Litomosa (Nematoda, Filarioidea), Parasites de Chauves-Souris. Bulletin du Muséum national d’histoire naturelle. Série 4. 1980;2:365–374.

39. Zdzitowiecki K., Ruprecht A.L. Robaki Pasożytnicze Nietoperzy z Rodzaju Plecotus Geoffroy, 1818 z Kujaw. Wiadomości Parazytologiczne. 1982;28(3–4):445–447.

40. Léger С. Bat Parasites (Acari, Anoplura, Cestoda, Diptera, Hemiptera, Nematoda, Siphonaptera, Trematoda) in France (1762–2018): a Literature Review and Contribution to a Checklist. Parasite. 2020;27:61. https://doi.org/10.1051/parasite/2020051

41. Shimalov V. The Helminth Fauna of the Serotine Bat Eptesicus Serotinus (Chiroptera, Vespertilionidae) in Southern Belarus. Annals of Parasitology. 2021;67(3):549–552. https://doi.org/10.17420/ap6703.370

42. Martin C., Bain O., Jouvenet N., Raharimanga V., Robert V., Rousset D. First report of Litomosa spp. (Nematoda: Filarioidea) from Malagasy bats; review of the genus and relationships between species. Parasite. 2006;13:3–10. https://doi.org/10.1051/parasite/2006131003

43. Horvat Ž., Čabrilo B., Paunović M., Karapandža B., Jovanović J., Budinski I., et al. The Helminth Fauna of the Greater Horseshoe Bat (Rhinolophus Ferrumequinum) (Chiroptera: Rhinolophidae) on the Territory of Serbia. Biologia Serbica. 2015;37(1–2):64–67. URL: https://ojs.pmf.uns.ac.rs/index.php/dbe_serbica/article/download/4174/63 (дата обращения: 15.08.2023).

44. Скрябин К.И., Шихобалова Н.П., Соболев А.А. Определитель паразитических нематод. Т. 1: Спирураты и филяриаты. Скрябин К.И. (ред.). Ленинград: Издательство Академии Наук СССР;1949. 519 c.

45. Pereira F.B., Alves P.V., Rocha B.M., Souza Lima S., Luque J.L. A New Physaloptera (Nematoda: Physalopteridae) Parasite of Tupinambis Merianae (Squamata: Teiidae) from Southeastern Brazil. Journal of Parasitology. 2012;98(6):1227–1235. https://doi.org/10.1645/ge-3159.1

46. Скрябин К.И., Соболев А.А. Основы нематодологии. Спирураты животного и человека и вызываемые ими заболевания. Часть II. Т. 12. Скрябин К.И. (ред.). Москва: Издательство Наука; 1964. 333 с.

47. Kirby M.D., Hood M.W., Edwards S.J. Index-Catalogue of Medical and Veterinary Zoology. Parasite-Subject Catalogue: Parasites: Nematoda And Acanthocephala. Supplement 20. Part 4. Washington: U.S. Government Printing Office; 1975. 215 p. URL: https://core.ac.uk/download/pdf/4279753.pdf (дата обращения: 15.08.2023).

48. Anderson R.C. Nematode Parasites of Vertebrates: Their Development and Transmission. 2-nd Edition. UK: CABI Publishing, 2000. 650 p.

49. Mészáros F. Seuratum mucronatum (Rud. 1808) aus Fledermäusen in Ungarn. Annales Historico-Naturales Musei Nationalis Hungarici. 1967;59:239–242.

50. Biocca E., Chabaud A. Redescription de Seuratum Mucronatum (Rud. 1809) (Nematoda-Cucullanidae). Annales de Parasitologie Humaine et Comparée. 1951;26(1–2):85–92. https://doi.org/10.1051/parasite/1951261085

51. Edwards S.J., Hood M.W., Shaw J.H., Rayburn J.D., Kirby M.D., Hanfman D.T., et al. Index-catalogue of medical and veterinary zoology. Parasite-subject catalogue: Hosts. Supplement 23. Part 7. Washington: U.S. Government Printing Office; 1982. 588 p.

52. Kalia D.C. Record of Seuratum Mucronatum (Rudolphi, 1809) (Nematoda: Seuratidae) Parasitizing Microchiroptera in India. Research Bulletin of the Panjab University Science. 1985;37(1–2):159–161.

53. Tkach V.V., Swiderski Z.P. Scanning Electron Microscopy of the Rare Nematode Species Pterygodermatites Bovieri (Nematoda: Rictatuliriidae), a Parasite of Bats. Folia Parasitol (Praha). 1996;43(4):301–304.

54. Quentin J.-C. Essai de Classification des Nématodes Rectulaires. Bulletin du Muséum national d’Histoire naturelle. 1969;54(2):55–115.

55. Скрябин К.И., Соболев А.А., Ивашкин В.М. Основы нематодологии. Спирураты животного и человека и вызываемые ими заболевания. Часть V. Т. 19 (дополнение). Скрябин К.И. (ред). Москва: Наука; 1967;19(5):240.

56. Кириллова Н.Ю., Кириллов А.А. Дикие позвоночные Среднего Поволжья как резервуарные хозяева Physocephalus sexalatus (Nematoda, Spirocercidae). В: Экологический сборник 7: Труды молодых ученых. Всероссийская (с международным участием) молодежная научная конференция «Актуальные проблемы экологии Волжского бассейна». 2019. С. 218–219. https://doi.org/10.24411/9999-010A-2019-10053

57. Bain O., Chabaud A.-G. Sur les Muspiceidae (Nematoda, Dorylaimina). Annales de Parasitologie Humaine et Comparée. 1979;54(2):207–225. https://doi.org/10.1051/parasite/1979542207

58. Скрябин К.И., Шихобалова Н.П., Орлов И.В. Основы нематодологии. Трихоцефалиды и капиллярииды животных и человека и вызываемые ими заболевания. Т. 6. Скрябин К.И. (ред.). Москва: Издательство Академии Наук СССР; 1957. 584 с.

59. Скрябин К.И., Шихобалова Н.П., Соболев А.А., Парамонов А.А., Судариков В.Е., (сост.). Определитель паразитических нематод. Т. 4: Камалланаты, рабдитаты, тиленхаты, трихоцефаляты, диокофиматы и распределение паразитических нематод по хозяевам. Ленинград: Издательство Академии Наук СССР; 1954. 915 с.

60. Lanza B. I Parassiti dei Pipistrelli (Mammalia, Chiroptera) della Fauna Italiana. Torino: Museo Regionale di Scienze Naturali, 1999. 318 p.

61. Кириллова Н.Ю., Кириллов А.А., Евланов И.А. Характеристика репродуктивной структуры гемипопуляции Thominx neopulchra (Nematoda, Capillaridae) – паразита летучих мышей. Паразитология. 2010;44(5):428–434.

62. Кириллова Н.Ю., Кириллов А.А., Евланов И.А. Изменчивость размерной структуры гемипопуляции самок Thominx neopulchra (Nematoda: Capillaridae) из летучих мышей рода Myotis (Chiroptera: Vespertilionidae). Паразитология. 2012;46(1):11–15.

63. Шарпило В.П., Саламатин Р.В. Паратенический паразитизм: становление и развитие концепции: исторический очерк, библиография. Киев; 2005. 237 c.