Гельминтофауна летучих мышей Ростовской области: обзор. 2. Trematoda

Введение. Класс Trematoda включает два подкласса — Aspidogastrea и Digenea. Представители первого не паразитируют у рукокрылых. Для дигенетических сосальщиков (Digenea) окончательными хозяевами являются позвоночные, в том числе летучие мыши, у которых паразитирует половое поколение (мариты). Промежуточными хозяевами выступают брюхоногие или двустворчатые моллюски. Дополнительные хозяева трематод рукокрылых — личинки и имаго летающих насекомых. Поскольку в большинстве случаев развитие партенит и церкарий трематод связано с водной средой, дополнительными хозяевами являются группы насекомых, личинки которых обитают в воде. Ранее был составлен список видов летучих мышей, обитающих в Ростовской области. В настоящей статье авторы рассматривают фауну трематод, паразитирующих в рукокрылых исследуемого региона. Целью данного обзора является анализ современного состояния изученности видового состава гельминтов, паразитирующих у рукокрылых, обитающих на территории Ростовской области.

Материалы и методы. Материалы исследований получены в библиотеках и на общедоступных ресурсах: PubMed (pubmed.ncbi.nlm.nih.gov), «Киберленинка» (cyberleninka.ru), Google Scholar (scholar.google.com), BHL (www.biodiversitylibrary.org), JSTOR (www.jstor.org). Некоторые данные предоставили коллеги.

Результаты исследования. У обитающих в Ростовской области 15 видов летучих мышей могут паразитировать 42 вида трематод, относящихся к 10 родам, 5 семействам и 1 отряду. Большим количеством видов представлено семейство Lecithodendriidae (24 вида) и род Paralecithodendrium (9 видов). Из перечисленных трематод 33 вида регистрировались на территории России.

Обсуждение и заключение. Результаты проведенного систематического обзора показали, что наибольшее количество видов трематод паразитирует у двух видов рукокрылых, встречающихся в Ростовской области: рыжей вечерницы (27 видов) и позднего кожана (24 вида). Наименьшее количество видов (по 4) — у гигантской вечерницы и нетопыря-пигмея.

Два вида (Plagiorchis elegans и Plagiorchis vespertilionis) обнаруживались в том числе у домашних кошек и собак, а для второго вида зарегистрирован случай паразитирования у человека. Наличие летучих мышей в городской среде обеспечивает прохождение полного жизненного цикла этих трематод. Существует вероятность заражения домашних животных и людей при случайном заглатывании инвазированых насекомых.

1. Gibson D.I. Class Trematoda. In:Keys to the Trematoda. V. 1. CABI; 2002. P. 1–3.https://doi.org/10.1079/9780851995472.0001

2. Галактионов К.В., Добровольский А.А. Происхождение и эволюция жизненных циклов трематод. Санкт-Петербург: Наука; 1998. 404 с.

3. Tkach V.V. Family Plagiorchiidae Lühe, 1901. In: Keys to the Trematoda. V. 3. CABI; 2008. P. 295–325. https://doi.org/10.1079/9780851995885.0295

4. Global Biodiversity Information Facility. URL: https://www.gbif.org/ (дата обращения: 7.12.2023).

5. Шарпило В.П., Искова Н.И. Фауна Украины. Т. 34: Трематоды. Вып. 3: Плагиорхиаты (Plagiorchiata). Киев: Наукова думка; 1989. 280 с.

6. Кириллова Н.Ю., Кириллов А.А., Вехник В.П., Ручин А.Б., Гришуткин Г.Ф. Гельминты рукокрылых (Chiroptera) национального парка «Смольный»: предварительные сведения. Труды Мордовского государственного природного заповедника им. П. Г. Смидовича. 2018;21:223–230. URL: https://cyberleninka.ru/article/n/gelmintyrukokrylyh-chiroptera-natsionalnogo-parka-smolnyy-predvaritelnye-svedeniya (дата обращения: 5.12.2023).

7. Dubois G. Contribution à l’Étude des Trématodes de Chiroptères. Revision du Genre Alassogonoporus Olivier 1938 et Note Additionnelle sur le Sous-Genre Prosthodendrium Dollfus 1931. Revue Suisse de Zoologie. 1963;70(6):103–125. https://doi.org/10.5962/bhl.part.118142

8. Kochseder G. Untersuchungen über Trematoden und Cestoden aus Fledermäusen in der Steiermark. Sitzungsberichte der Akademie der Wissenschaften mathematisch-naturwissenschaftliche Klasse. 1969;177:205–232.

9. Хотеновский И.А. Семейство Allassogonoporidae Skarbilovich, 1947. В: Трематоды животных и человека. Основы трематодологии. Т. 25. Москва: Наука; 1974. С. 248–258.

10. Искова Н.И., Шарпило В.П., Шарпило Л.Д., Ткач В.В. Каталог гельминтов позвоночных Украины. Трематоды наземных позвоночных. Киев: Институт зоологии им. И.И. Шмальгаузена; 1995. 92 с.

11. Léger CD. Les Parasites Métazoaires des Chiroptères de France (Acari, Anoplura, Cestoda, Diptera, Hemiptera, Nematoda, Siphonaptera, Trematoda): Contribution à un État des Lieux Bibliographique (1762–2018) et à L’établissement d’Une Liste Nationale. Zenodo.org. 2019. 183 p. https://doi.org/10.5281/zenodo.3339348

12. Kirillova N.Y., Shchenkov S.V., Kirillov A.A., Ruchin A.B. Trematodes of Genera Gyrabascus and Parabascus from Bats in European Russia: Morphology and Molecular Phylogeny. Biology. 2022;11(6):878. https://doi.org/10.3390/biology11060878

13. Kirillova N.Y., Kirillov A.A., Vekhnik V.A., Shchenkov S.V., Fayzulin A.I., Ruchin A.B. Trematodes of Small Mammals (Erinaceomorpha, Soricomorpha, Rodentia and Chiroptera) in the Middle Volga Region (Russia). Diversity. 2023;15(7):796. https://doi.org/10.3390/d15070796

14. Tinnin D.S., Ganzorig S., Gardner S.L. Helminths of Small Mammals (Erinaceomorpha, Soricomorpha, Chiroptera, Rodentia, and Lagomorpha) of Mongolia. Special Publications of the Texas Tech University Museum. 2011;59:1–50. http://doi.org/10.5962/bhl.title.142892

15. Léger С. Bat Parasites (Acari, Anoplura, Cestoda, Diptera, Hemiptera, Nematoda, Siphonaptera, Trematoda) in France (1762–2018): a Literature Review and Contribution to a Checklist. Parasite. 2020;27:61. https://doi.org/10.1051/parasite/2020051

16. Lee J.-G., Kim H.-C. 韓國産박쥐類의 吸蟲類(Ⅱ) 한 국 산 흡 충 류. Journal of the Korean Veterinary Medical Association. 2010;46(2):155–174.

17. Coil W.H., Kuntz R.E. Records of Trematodes Collected in Turkey with the Description of New Species in the Families Lecithodendriidae and Plagiochiidae. Proceedings of the Helminthological Society of Washington. 1958;25(1):61–67.

18. Zdzitowiecki K. Acanthatrium (Acanthatrium) Tatrense sp. n. (Digenea, Lecithodendriidae) — the First Representative of the Genus Acanthatrium Faust, 1919 in Europe. Bulletin de l’Academie Polonaise des Sciences Serie des Sciences Biologiques. 1967;15(5):273–276.

19. Хотеновский И.А. К систематическому положению трематод родов Acanthatrium Faust, Mesothatrium (Skarbilovich) и Papillatrium Richard (Trematoda: Lecithodendriidae). Паразитология. 1974;8(5):394–400.

20. Скарбилович Т.С. Сем. Lecithodendriidae Odhner, 1911. В: Трематоды животных и человека. Основы трематодологии. Т. 2. Москва: Издательство Академии наук СССР; 1948. С. 337–597.

21. Hurková J. Bat Trematodes in Czechoslovakia. I. A Systematical Review of Occurring Species. Věstník Československé Společnosti Zoologické. 1963;27:250–276.

22. Matskási I. The Systematico-Faunistical Survey of the Trematode Fauna of Hungarian Bats. I. Annales Historico-Naturales Musei Nationalis Hungarici. 1967;59:217–238.

23. Ricci M. Notizie sui Trematodi Parassiti di Chirotteri in Italia. Parassitologia. 1995;37(2/3):199–214.

24. Мельниченко Е.Д., Панасенко Н.А. К гельминтофауне рукокрылых Среднего Приднепровья. Вестник зоологии. 1979;3:76–78.

25. Скворцов В.Г. Критический обзор фауны гельминтов летучих мышей СССР и стран Европы. Известия Академии наук Молдавской ССР. Серия биологических и химических наук. 1971;6:53–59.

26. Демидова Т.Н., Вехник В.П. Трематоды (Trematoda, Monorchiidae) ночниц Myotis brandtii и M. mystacinus (Chiroptera, Vespertilionidae) Самарской Луки (Россия). Vestnik zoologii. 2004;38(5):71–74.

27. Ручин А.Б., Кириллов А.А., Чихляев И.В., Кириллова Н.Ю. Флора и фауна заповедников. Паразитические черви наземных позвоночных Мордовского заповедника. Москва; 2016. 72 с. URL: https://zapoved-mordovia.ru/uploads/images/nauchnaia-rabota/izdania-zapovednika/124_Parazit_worms_MGPZ_2016.pdf (дата обращения: 6.12.2023).

28. Enabulele E.E., Lawton S.P., Walker A.J., Kirk R.S. Molecular and Morphological Characterization of the Cercariae of Lecithodendrium Linstowi (Dollfus, 1931), a Trematode of Bats, and Incrimination of the First Intermediate Snail Host, Radix Balthica. Parasitology. 2018;145(3):307–312. https://doi.org/10.1017/S0031182017001640

29. Кириллов А.А., Ручин А.Б., Артаев О.Н. Гельминты рукокрылых (Chiroptera) Мордовии. Вестник Волжского университета им. В. Н. Татищева. 2015;4(19):319–328. URL: https://cyberleninka.ru/article/n/gelmintyrukokrylyh-chiroptera-mordovii (дата обращения: 6.12.2023).

30. Кириллова Н.Ю., Кириллов А.А. Обзор гельминтофауны мелких млекопитающих Жигулевского заповедника. Nature Conservation Research. Заповедная наука. 2017;2(2):24–37. https://doi.org/10.24189/ncr.2017.007

31. Sümer N., Yıldırımhan H.S. Helminth Parasites of the Whiskered Brown Bat, Myotis aurescens (Kuzyakin, 1935) (Chiroptera: Vespertilionidae) from Turkey. Acta Zoologica Bulgarica. 2018;70(1): 113–116.

32. Arabuli L., Murvanidze L., Faltynkova A., Mumladze L. Checklist of Digeneans (Platyhelminthes, Trematoda, Digenea) of Georgia. Biodiversity Data Journal. 2024;12:e110201. https://doi.org/10.3897/BDJ.12.e110201

33. Кириллов А.А., Кириллова Н.Ю., Вехник В.П. Трематоды (Trematoda) рукокрылых (Chiroptera) Среднего Поволжья. Паразитология. 2012;46(5):384–413.

34. Kirillova N.Y., Kirillov A.A., Vekhnik V.A. The Diversity of Trematodes in Myotis Bats (Chiroptera, Vespertilionidae) from the Samarskaya Luka (European Russia). Animals. 2023;13(23):3738. https://doi.org/10.3390/ani13233738

35. Dollfus R.P. Liste des Parasites par Hôtes. Chapitre Premier. Annales de Parasitologie Humaine et Comparée. 1961;36(3):174–261.

36. Zdzitowiecki K., Ruprecht A.L. Robaki Pasożytnicze Nietoperzy z Rodzaju Plecotus Geoffroy, 1818 z Kujaw. Wiadomości Parazytologiczne. 1982;28(3–4):445–447.

37. Shimalov V.V., Demyanchik M.G., Demyanchik V.T. A Study on the Helminth Fauna of the Bats (Mammalia, Chiroptera: Vespertilionidae) in Belarus.Parasitology Research. 2002;88(11):1011.http://doi.org/10.1007/s004360100415

38. Lord J.S., Parker S., Parker F., Brooks D.R. Gastrointestinal Helminths of Pipistrelle Bats (Pipistrellus Pipistrellus/Pipistrellus Pygmaeus) (Chiroptera: Vespertilionidae) of England. Parasitology. 2012;139(3):366–374. https://doi.org/10.1017/S0031182011002046

39. Frank R., Kuhn T., Werblow A., Liston A., Kochmann J., Klimpel S. Parasite Diversity of European Myotis Species with Special Emphasis on Myotis Myotis (Microchiroptera, Vespertilionidae) from a Typical Nursery Roost. Parasites & Vectors. 2015;8:101. https://doi.org/10.1186/s13071-015-0707-7

40. Shimalov V. The Helminth Fauna of the Serotine Bat Eptesicus Serotinus (Chiroptera, Vespertilionidae) in Southern Belarus. Annals of Parasitology. 2021;67(3):549–552. https://doi.org/10.17420/ap6703.370

41. Esteban J.G., Amengual B., Cobo J.S. Composition and Structure of Helminth Communities in Two Populations of Pipistrellus Pipistrellus (Chiroptera: Vespertilionidae) from Spain. Folia Parasitologica. 2001;48(2):143–148. https://doi.org/10.14411/fp.2001.022

42. Кириллова Н.Ю., Кириллов А.А., Вехник В.П. Сравнительный анализ гельминтофауны Myotis brandtii и Myotis mystacinus (Chiroptera, Vespertilionidae) национального парка «Самарская Лука» (Россия). Nature Conservation Research. Заповедная наука. 2022;7(3):1–14. https://doi.org/10.24189/ncr.2022.026

43. Хотеновский И.А. К ревизии систематического положения рода Castroia Travassos, 1928 (Trematoda, Lecithodendriidae). В: Паразитологический сборник. Т. 28. Ленинград: Наука; 1978. С. 26–36.

44. Ткач В.В., Шарпило В.П., Лисицына О.И. Редкие и малоизвестные виды трематод (Trematoda, Pleurogenidae, Lecithodendriidae) рукокрылых фауны СССР. Вестник зоологии. 1985;6:6–10.

45. Скворцов В.Г. Трематоды рода Prosthodendrium (Семейство: Lecothodendriidae) от летучих мышей Молдавии. В: Паразиты позвоночных животных. Кишинев: Картя Молдовеняскэ; 1969. С. 87–98.

46. Морозова Д.А. Трематоды рыб озера Тана (Эфиопия). Автореф. дис. канд. биол. наук. Москва; 2011. 24 с.

47. Brown F.J. On the Excretory System and Life History of Lecithodendrium Chilostomum (Mehl.) and Other Bat Trematodes, with a Note on the Life History of Dicrocoelium dendriticum (Rudolphi). Parasitology. 1933;25(3):317–329. https://doi.org/10.1017/s003118200001951x

48. Zdzitowiecki, K. Helminths of Bats in Poland. II. Trematodes of the Subfamily Lecithodendriinae. Acta Parasitologica Polonica. 1969;16(27):207–226.

49. Ткач В.В. Переописание Prosthodendrium ilei (Trematoda, Lecithodendriidae) — нового для фауны Украины паразита рукокрылых. Вестник зоологии. 1989;1:63–65.

50. Tkach V.V. First Finding of Bat Parasite Pycnoporus Macrolaimus (Digenea, Lecithodendriidae) in the Ukraine. Vestnik zoologii. 2000;34(1–2):71–73.

51. Скворцов В.Г. Изученность гельминтофауны рукокрылых (Chiroptera) СССР. В: Возбудители паразитарных заболеваний. Кишинев: Штиинца; 1980. С. 48–65.

52. Хотеновский И.А. Семейство Pleurogenidae Looss, 1899. В: Трематоды животных и человека. Основы трематодологии. Т. 23. Москва: Наука; 1970. С. 139–296.

53. Хотеновский И.А. Трематоды рода Parabascus (Trematoda, Pleurogenidae) от летучих мышей Голарктики. В: Паразитологический сборник. Т. 33. Ленинград: Наука; 1985. С. 125–133.

54. Sokolov S.G., Shchenkov S.V., Kalmykov A.P., Smirnova A.D. Morphology and Phylogenetic Position of Two Microphalloid Trematode Species, Parasites of the Vesper Bat Pipistrellus Kuhlii in the Lower Volga Region of Russia. Zoologicheskii zhurnal. 2020;99(3):261–274. https://doi.org/10.31857/S0044513420030125

55. Скрябин К.И. Частная трематодология. В: Трематоды животных и человека. Основы трематодологии. Т. 1. Москва: Издательство Академии наук СССР; 1947. С. 41–309.

56. Alvarez F., Rey J., Quinteiro P., Iglesias R., Santos M., Sanmartin M.L. Helminth Parasites in Some Spanish Bats. Wiadomości Parazytologiczne. 1991;37(3):321–329.

57. Краснолобова Т.А. Принципы систематики трематод рода Plagiorchis Lühe, 1899. В: Труды ГЕЛАН. Т. 27. Цестоды и трематоды. Морфология, систематика и экология. Москва: Наука; 1977. С. 65–110.

58. Шарпило В.П., Ткач В.В. О типовом виде рода Plagiorchis Lühe, 1899 (Trematoda, Plagiorchiidae). Вестник зоологии. 1992;5:8–15.

59. Краснолобова Т.А. Трематоды фауны СССР. Род Plagiorchis. Москва: Наука; 1987. 165 с.

60. Скрябин К.И., Антипин Д.Н. Надсемейство Plagiorchioidea Dollfus, 1930. В: Трематоды животных и человека. Основы трематодологии. Т. 14. Москва: Издательство Академии наук СССР; 1958. С. 75–631.

61. Styčzynska-Jurewicz E. The Life Cycle of Plagiorchis Elegans (Rud., 1802) and the Revision of the Genus Plagiorchis Lühe, 1889. Acta Parasitologica Polonica. 1962;10(21/27):419–445.

62. Gorman A.M. Studies on the Biology of Plagiorchis Elegans (Rudolphi, 1802), (Trematoda: Digenea) in Its Mammalian and Molluscan Hosts. PhD thesis, University of Leeds; 1980. 289 p.

63. Lowenberger C.A., Rau M.E. Plagiorchis Elegans: Emergence, Longevity and Infectivity of Cercariae, and Host Behavioural Modifications during Cercarial Emergence. Parasitology. 1994;109(1):65–72. https://doi.org/10.1017/S0031182000077775

64. Массино Б.Г. К определению видов рода Plagiorchis Lühe, 1899. В: Сборник работ по гельминтологии. Москва; 1927. С. 108–113.

65. Sogandares-Bernal F. Four Trematodes from Korean Bats with Descriptions of Three New Species. The Journal of Parasitology. 1956;42(2): 200–206. https://doi.org/10.2307/3274736

66. Тимофеева Т.Н. О видах рода Plagiorchis Lühe, 1899, идентичных Pl. vespertilionis (Müller, 1780). В: Труды ГЕЛАН. Т. 27. Цестоды и трематоды. Морфология, систематика и экология. Москва: Наука; 1977. С. 65–110.

67. Гуляев В.Д., Орловская О.М., Докучаев Н.Е. Гельминты летучих мышей Магаданской области. Plecotus et al. 2002;5:86–92.

68. Ткач В.В., Шарпило В.П. Новый вид трематод (Trematoda, Plagiorchiidae) от рукокрылых. В: Новости фаунистики и систематики. Киев: Наукова думка; 1990. С. 11–13.

69. Guk S.-M., Kim J.-L., Park J.-H., Chai J.-Y. A Human Case of Plagiorchis Vespertilionis (Digenea: Plagiorchiidae) Infection in the Republic of Korea. The Journal of Parasitology. 2007;93(5):1225–1227.

70. Шалдыбин Л.С. Гельминтофауна млекопитающих Мордовского государственного заповедника. В: Труды Мордовского государственного заповедника имени П.Г. Смидовича. Вып. 2. Саранск: Мордовское книжное издательство; 1964. С. 135–180.