Зараженность черноморско-каспийской тюльки (Clupeonella cultriventris) в Камском водохранилище цестодой рода Proteocephalus и гистологическое исследование кишечника рыбы при инвазии данными паразитами

Введение. Черноморско-каспийская тюлька (Clupeonella cultriventris) является адаптировавшимся вселенцем в Камском водохранилище, способным влиять на трофические связи в данной экосистеме. При этом состав ее гельминтофауны и патологические изменения под влиянием отдельных патогенов, таких как цестоды рода Proteocephalus, в настоящее время малоизучены. Цель работы — исследовать зараженность C. сultriventris в Камском водохранилище цестодой рода Proteocephalus и описать гистологические изменения кишечника рыбы при данной инвазии.
Материалы и методы. C. cultriventris (n=83) отобрана в осенне-зимний период 2024 г. в нескольких районах Камского водохранилища. Применяли неполный биологический анализ, неполное гельминтологическое вскрытие и гистологическое исследование кишечника при инвазии цестодами. Паразитологическое исследование выполняли на кафедре инфекционных болезней ФГБОУ ВО ПГАТУ. Изготовление препаратов для гистологического исследования выполняли в лаборатории гистопатологии ГБУЗ ПК «Краевая детская клиническая больница». Готовые гистологические срезы сканировали с помощью автоматической системы Vision Assist и программного обеспечения для автоматизации микроскопии Vision. Математическую обработку полученных данных выполняли в программе Microsoft Excel.
Результаты исследования. Наибольшая экстенсивность инвазии ЭИ 50 % при интенсивности инвазии ИИ 1-2 Proteocephalus sp. (juv) тюльки отмечалась в центральном районе Камского водохранилища; в несколько раз меньше — в верхнем районе (ЭИ 13 % при ИИ 1-3); тюлька из нижнего района была полностью свободна от инвазии. Размерно-весовые параметры тюльки из верхнего и нижнего районов водохранилища были существенно выше, чем рыбы из центрального района, — примерно в 2 раза по весу и в 1,2 раза по длине. Гистологическое исследование кишечника тюльки выявило изменения на уровне слизистого и подслизистого слоев, эпителий находился в состоянии десквамации, строма ворсинок рыхлая и отечная.
Обсуждение и заключение. Впервые приводятся данные о зараженности C. cultriventris в Камском водохранилище цестодами Proteocephalus sp. Установлено, что инвазия цестодами оказывает влияние на биологические характеристики рыбы и вызывает в кишечнике незначительные патологические изменения воспалительного характера. Обнаружение предвзрослых цестод у неспецифических хозяев не позволяет провести их идентификацию, поэтому для уточнения паразито-хозяинных отношений между C. cultriventris и Proteocephalus sp. необходимы дополнительные исследования.

1. Karabanov DP, Pavlov DD, Dgebuadze YuYu, Bazarov MI, Borovikova EA, Gerasimov YV, et al. Dataset of Non-Indigenous and Native Fish of the Volga and Kama Rivers (European Russia). Data. 2023;8(10):154. https://doi.org/10.3390/data8100154

2. Osipov VV, Dgebuadze YY. Variability of Black and Caspian Sea Sprat Clupeonella Cultriventris (Clupeidae) Growth in the Contemporary Range. Journal of Ichthyology. 2016;56(5):767–774. https://doi.org/10.1134/S003294521605009Х

3. Шакирова Ф.М., Говоркова Л.К., Анохина О.К. Современное состояние Нижнекамского водохранилища и возможность рационального освоения его рыбных ресурсов. Известия Самарского научного центра Российской академии наук. 2013;15(3–1):518–527.

4. Казаринов С.Н, Мерзляков И.Н., Поносов С.В., Комарова Л.В. Видовой состав и особенности распределения ихтиофауны Камского водохранилища. Вестник Пермского Университета. Серия: Биология. 2021;(1):39–52. https://doi.org/10.17072/1994-9952-2021-1-39-52

5. Тютин А.В., Медянцева Е.Н., Базаров М.И., Тютин В.А. Особенности распределения метацеркарий трематоды Apophallus muehlingi (Jägerskiöld, 1899) у сеголетков в инвазивной популяции Clupeonella cultriventris (Nordmann, 1840) из Горьковского водохранилища (бассейн Верхней Волги). Российский журнал биологических инвазий. 2022;15(4):80–96. https://doi.org/10.35885/1996-1499-15-4-80-96

6. Zhokhov AE, Pugacheva MN, Molodozhnikova NM, Berechikidze IA. Alien Parasite Species of the Fish in the Volga River Basin: A Review of Data on the Species Number and Distribution. Russian Journal of Biological Invasions. 2019;10(2):136–152. https://doi.org/10.1134/S2075111719020140

7. Рубанова М.В., Мухортова О.В. Экологические аспекты изменений фауны многоклеточных паразитов окуня Perca fluviatilis (Linnaeus, 1758) в притоке Куйбышевского водохранилища. Биосфера. 2024;16(2):223–234. http://doi.org/10.24855/biosfera.v16i2.922

8. Воронина Е.А. Мониторинг инфекций и инвазий каспийских килек. Труды ВНИРО. 2016;162:28–35.

9. Войкина А.В., Бугаев Л.А., Бортников Е.С., Ружинская Л.П., Цыбульская М.А., Сергеева С.Г. и др. Физиологическое и паразитологическое состояние тюльки (Clupeonella cultriventris) Азовского моря в 2018 году. Экология. Экономика. Информатика. Серия: геоинформационные технологии и космический мониторинг. 2019;(4):202–207. https://doi.org/10.23885/2500-123X-2019-2-4-202-207

10. Плаксина М.П. Фауна и экология сообществ гельминтов пелагических и придонно-пелагических рыб прибрежья Крыма (Черное и Азовское моря). Дисcертация кандидата биологических наук. Санкт-Петербург; 2022. 314 с.

11. Abdybekova AM, Abdibayeva AA, Popov NN, Zhaksylykova AA, Barbol BI, Bozhbanov BZh, et al. Helminth Parasites of Fish of the Kazakhstan Sector of the Caspian Sea and Associated Drainage Basin. Helminthologia. 2020;57(3):241–251. https://doi.org/10.2478/helm-2020-0030

12. Hajipour N, Valizadeh H, Ketzis J. A Review on Fish-Borne Zoonotic Parasites in Iran. Veterinary Medicinand Science. 2023;9(2):748–777. https://doi.org/10.1002/vms3.981

13. Tyutin AV, Verbitsky VB, Verbitskaya TI, Medyantseva EN. Parasites of Alien Aquatic Animals in the Upper Volga Basin. Russian Journal of Biological Invasions. 2013;4(1):54–59. https://doi.org/10.1134/S2075111713010098

14. Трофимов Д.Ю., Заботкина Е.А. Влияние паразитарной инвазии трипаносомами на гематологические показатели тюльки (Clupeonella cultriventris) Иваньковского водохранилища. Биология внутренних вод. 2024;17(2):354–357. https://doi.org/10.31857/S0320965224020147

15. Фёдорова Н.Н., Воронина Е.А., Дубовская А.В., Алтуфьева Н.С. Морфологические изменения внутренних органов каспийской тюльки (Clupeonella cultriventris caspia). Вестник Астраханского государственного технического университета. Серия: Рыбное хозяйство. 2014;(1):84–88.

16. Правдин И.Ф. Руководство по изучению рыб (преимущественно пресноводных). Москва: Пищевая промышленность; 1966. 376 с.

17. Быховская-Павловская И.Е. Паразиты рыб: руководство по изучению. Ленинград: Наука: Ленинградское отделение; 1985. 121 с.

18. Определитель паразитов пресноводных рыб фауны СССР. Т.3. Паразитические многоклеточные, Ч. 2. Ленинград: Наука: Ленинградское отделение; 1987. 583 с.

19. Куровская Л.Я. Влияние цестоды Bothriocephalus acheilognathi на морфологические показатели карпов, выращиваемых на теплых водах. Паразитология. 2001;35(3):249–256.

20. Фролова Т.В., Извекова Г.И. Сравнительный анализ влияния цестод, обитающих в кишечниках различных видов рыб, на активность протеолитических ферментов. Журнал эволюционной биохимии и физиологии. 2022;58(3):188–195. https://doi.org/10.31857/S0044452922030032

21. Scholz T. Life Cycles of Species of Proteocephalus, Parasites of Fishes in the Palearctic Region: A Review. Journal of Helminthology. 1999;73(1):1–19. https://doi.org/10.1017/S0022149X99000013

22. Scholz T, Kuchta R, Oros M. Tapeworms as Pathogens of Fish: A review. Journal of Fish Diseases. 2021;44(12):1883–1900. https://doi.org/10.1111/jfd.13526

23. Hamoudа AH, Younis AE. Two Proteocephalid Cestodes in the Fish Malapterurus Electricus and Heterobranchus Bidorsalis from Lake Nasser, Egypt: A Morphological, Molecular, And Histopathological Study. BMC Veterinary Research. 2024;20(1):213. https://doi.org/10.1186/s12917-024-04048-1

24. Косарева Н.А. К паразитофауне рыб Волго-Донского канала им. Ленина. В: Труды Всесоюзного совещания по биологическим основам рыбохозяйственного освоения водохранилищ (Ленинград, 24–29 ноября 1958). Москва; Ленинград: Издательство Академии наук СССР; 1961. С. 178–181.

25. Тютин А.В. Сравнительный анализ паразитофауны двух видов пелагических рыб-вселенцев в Рыбинском водохранилище. Биология внутренних вод. 2003;(2):86–91.

26. Tyutin AV. New Examples of Parasites Exchanges Between Alien and Aboriginal Fish Species in the Ecosystem of Upper Volga (Russia). Invasion of Alien Species in Holarctic. In: Proceedings of U.S. – Russia Invasive Species Workshop (August 27–31, Institute for Biology of Inland Waters RAS). Borok: Russian Academy of Sciences; 2003. P. 561–565. https://doi.org/10.13140/2.1.2726.8165

27. Аникеева Л.В. Популяционные аспекты изучения морфологической изменчивости цестоды Proteocephalus percae (Cestoda: Proteocephalidea) в онтогенезе. Труды Карельского научного центра Российской академии наук. 2007;(11):3–9.

28. Аникеева Л.В. Цестоды рода Proteocephalus (Cestoda: Proteocephalidea) из корюшки Osmerus eperlanus. Паразитология. 1998;32(2):134–140.

29. Аникеева Л.В., Иешко Е.П. Фенотипическое разнообразие популяционных группировок Proteocephalus longicollis (Zeder 1800) (Cestoda: Proteocephalidea) паразита сига Coregonus lavaretus (L.). Паразитология. 2022;56(2):91–107.

30. Власенко П.Г., Изотова Г.В., Кашинская Е.Н., Шокурова А.В., Маркевич Г.Н., Соловьев М.М. Видовое разнообразие цестод рода Proteocephalus Weinland, 1858 – паразитов лососевых рыб Сибири и Дальнего Востока. В: Материалы Всероссийской научно-практической конференции «Лососевые рыбы: биология, воспроизводство, промысел» (Мурманск, 23–24 марта 2023). Мурманск: ПИНРО им. Н.М. Книповича; 2023. С. 85–89.

31. Scholz T, Hanzelova V, Skerıkova A, Shimazu T, Rolbiecki L. An Annotated List of Species of the Proteocephalus Weinland, 1858 Aggregate Sensu De Chambrier Et Al. (2004) (Cestoda: Proteocephalidae), Parasites of Fishes in the Palaearctic Region, Their Phylogenetic Relationships and a Key to Their Identification. Systematic Parasitology. 2007;67(2):139–156. https://doi.org/10.1007/s11230-006-9089-8

32. Михеева О.И., Михеев П.Б. Предварительные данные по паразитофауне рыб бассейна Камского водохранилища. Часть 2. Обсуждение. Известия Самарского научного центра Российской академии наук. 2014;16(5(1)):582–587.

33. Костарев Г.Ф. Паразиты и болезни рыб бассейна Средней Камы (в условиях загрязнения). Пермь: Издательство Пермского университета; 2003. 194 с.

34. Аникеева Л.В. Изменчивость и фенотипическая структура Proteocephalus torulosus. (Cestoda: Proteocephalidea) паразита карповых. Паразитология. 2004;38(2):171–179.

35. Аникеева Л.В., Лебедева Д.И. Фенотипическое разнообразие и гостальная изменчивость Proteocephalus longicollis (Zeder 1800) (Cestoda: Proteocephalidae) паразита лососеобразных Сибири. Зоологический журнал. 2023;102(8):843–851. https://doi.org/10.31857/S0044513423070036

36. Azadikhah D, Nekuie Fard A, Seidgar M, Amin H. The Infection Rate and Pathologic Lesions Induced by Proteocephalus Osculates (Goeze, 1782) in European Catfish (Silurus Glanis) from North-West of Iran. Bulletin of Environment, Pharmacology and Life Sciences. 2014;(3):63–68.