Малый прудовик (Lymnaea truncatula) и его роль в распространении трематодозов. Ситуация в Калужской области. Обзор научной литературы

Введение. Малый прудовик (Lymnaea truncatula) принадлежит к типу Mollusca, классу Gastropoda, отряду Pulmonata, семейству Lymnaeidae [1]. Вид широко распространён в умеренной климатической зоне Евразии, преимущественно в заболоченных лугах, поймах рек, влажных оврагах и окраинах мелких водоёмов [2][3]. Малый прудовик, как промежуточный хозяин трематод семейства Fasciolidae, представляет значительную проблему для ветеринарии и здравоохранения в регионах с развитым животноводством [4]. В частности, Калужская область, обладая благоприятными природно-климатическими условиями для развития моллюсков, относится к территориям с устойчивыми очагами фасциолёза [5][6]. По данным Управления ветеринарии Калужской области, трематодозы входят в число наиболее экономически значимых паразитозов крупного рогатого скота в регионе [7]. Необходимы постоянный мониторинг, таксономическое уточнение моллюсковой фауны, а также внедрение профилактических мер в зонах традиционного животноводства на пригородных, рекреационных и туристических территориях [2][8].

В данном обзоре обобщены имеющиеся научные сведения об экологических аспектах биологии L. truncatula, функциях моллюска в качестве промежуточного хозяина, актуальных тенденциях в динамике заболеваемости фасциолёзом, современных подходах, направленных на контроль численности популяций промежуточных хозяев и снижение риска распространения трематодозов. Также обобщены современные представления о роли малого прудовика в распространении трематодозов сельскохозяйственных животных на примере Калужской области, причем отдельное внимание уделено выявлению комплекса факторов, определяющих формирование и сохранение устойчивых очагов инвазии в пределах региона.

Материалы и методы. Поиск литературы осуществлялся в следующих базах данных: Google Scholar, PubMed, Web of Science, MedLine, The Cochrane Library, EMBASE, Global.health, CyberLeninka, Российский индекс научного цитирования (РИНЦ). В поиск включались только источники на русском и английском языках, опубликованные в период 2010–2023 гг. Использовались следующие ключевые слова и их комбинации: Lymnaea truncatula, трематодозы, фасциолёз, дикроцелиоз, Калужская область.

Критериями включения публикаций в обзор являлись: наличие оригинальных данных, соответствие тематике исследования, рецензируемый характер издания. Исключению подлежали статьи без рецензирования, работы, не содержащие статистической обработки данных, а также публикации, не имеющие прямого отношения к исследуемому виду (промежуточному хозяину L. truncatula).

Процесс отбора источников документирован в соответствии с рекомендациями PRISMA. На первом этапе проводился анализ заголовков и аннотаций, на втором — изучение полных текстов потенциально подходящих публикаций. Результаты поиска и поэтапного исключения публикаций представлены на блок-схеме.

Результаты исследования. В результате поиска, проведенного в базах данных, было выявлено 146 публикаций. Дополнительно 3 источника были обнаружены при ручном поиске (монографии, методические пособия). После удаления 28 дублирующих записей общее число публикаций для анализа составило 121. Далее в ходе проверки заголовков и аннотаций было исключено 74 публикации, не соответствующих тематике. Потенциально подходящие полные тексты (n=44) были изучены экспертами. После данного этапа еще 8 публикаций были исключены (в связи с низким качеством статистической обработки или недоступностью полного текста). В результате 36 максимально релевантных тематике статей были окончательно отобраны для включения в обзор. Краткое изложение процесса проверки показано на блок-схеме PRISMA (рис. 1).

Биология и экология L. truncatula. Малый прудовик населяет временные водоёмы, канавы, заболоченные луга, где активно размножается весной и в первой половине лета. Это эвритермный вид, способный адаптироваться к широкому диапазону гидротермических условий, включая зоны умеренного и суббореального климата. Максимальная численность моллюсков наблюдается в августе — до 68 экз./м². Цикл развития Fasciola hepatica требует промежуточного хозяина, в теле которого формируются редии и церкарии. При температуре 15–25 °C развитие завершается за 5–7 недель [4]. Церкарии покидают моллюска и инцистируются на растениях в форме адолескариев, которые представляют непосредственную угрозу для сельскохозяйственных животных при поедании травы.

Молекулярно-генетические методы позволяют обнаруживать скрытое генетическое разнообразие моллюсков, то есть различать формы, которые внешне выглядят одинаково, но могут по-разному участвовать в передаче паразитов [4].

Наибольшая инвазионная опасность от малого прудовика приходится на период с июля по сентябрь, особенно на пастбищах с влажной почвой и канавами. Сезонные колебания численности зависят от гидротермических условий, конкуренции с другими видами и плотности скота. Использование нормализованного относительного индекса растительности (NDVI), а также данных по влажности и температуре позволяет строить точные карты риска [4].

Природно-климатические условия Калужской области, способствующие распространению и численности L. truncatula. Калужская область представляет собой уникальный регион для изучения экологии L. truncatula благодаря сочетанию благоприятных природно-климатических условий [6]. Проведенный анализ позволяет выделить несколько ключевых аспектов, определяющих распространение и численность данного вида моллюсков в регионе.

Регион характеризуется умеренно-континентальным климатом с четко выраженной сезонностью. Среднегодовое количество осадков составляет 550–650 мм, причем около 70 % выпадает в весенне-летний период, создавая оптимальные условия для развития моллюсков. Температурный режим также благоприятствует их существованию: средняя температура июля составляет +18 °C; января — около –10 °C. Особенно важным фактором является продолжительность безморозного периода (около 140–150 дней), что позволяет завершать полный цикл развития как моллюсков, так и связанных с ними трематод [3][6].

Гидрологическая сеть региона включает крупные водные артерии, такие как Ока, Угра и Жиздра. Реки с их многочисленными притоками образуют обширные пойменные комплексы — идеальные места обитания L. truncatula [6][9]. Особое значение имеют многочисленные временные водоемы, сохраняющие воду в течение всего вегетационного периода моллюсков. По данным гидробиологических исследований, именно такие временные водоемы демонстрируют наибольшую плотность популяций моллюсков [2][10].

Преобладание дерново-подзолистых и аллювиальных почв в регионе создает оптимальные условия для существования моллюсков. Эти почвы характеризуются:

• высокой влагоемкостью;
• обильным содержанием органического вещества;
• нейтральной или слабокислой реакцией среды;
• развитой капиллярной системой, поддерживающей необходимый уровень увлажнения даже при кратковременном пересыхании водоемов [5][6].

Основные биотопы L. truncatula в Калужской области включают пойменные луга, мелиоративные канавы и временные водоёмы на пастбищах [6]. Плотность популяций достигает 60–70 экз./м². Временные водоёмы играют ключевую роль в поддержании очагов трематодозов благодаря:

• быстрому прогреванию воды;
• обилию растительности;
• регулярному поступлению яиц трематод с фекалиями животных;
• отсутствию рыб-планктофагов [4][10].

Калужская область относится к промышленно развитым регионам, однако значительное внимание уделяется развитию экотуризма. В регионе действуют особо охраняемые природные территории, такие как национальный парк «Угра», заповедник «Калужские засеки», частные экофермы «Джерси» и «Хеппи Фарм». Они способствуют сохранению природных экосистем и биотопов, в которых, в частности, обитает малый прудовик — важный промежуточный хозяин трематод [4].

Сезонная динамика численности малого прудовика в регионе имеет четко выраженный двухвершинный характер с максимумами в конце весны (май-июнь) и в конце лета (август-сентябрь). Минимальные значения отмечаются в октябре, перед уходом моллюсков на зимовку [3][7].

Фасциолёз и его возбудитель. Фасциолёз — гельминтоз, вызываемый печёночной двуусткой Fasciola hepatica, поражающий домашних и диких жвачных, а также человека. L. truncatula является основным и обязательным первым промежуточным хозяином паразита. Жизненный цикл включает: яйцо → мирацидий → спороциста → редия → церкарий → адолескарий. Заражение происходит при проглатывании адолескариев с загрязнённой растительностью или водой [11].

Экономический ущерб от фасциолёза значителен: число инвазированных людей и животных оценивается в миллионы случаев ежегодно [9]. Расширение ареала L. truncatula под влиянием климатических изменений увеличивает риск появления новых очагов инвазии [12][13]. Особенно уязвимы регионы с пастбищным животноводством, где отсутствует системный мониторинг промежуточных хозяев.

У человека фасциолёз проявляется лихорадкой, болью в правом подреберье, эозинофилией, увеличением печени. У сельскохозяйственных животных — анемией, снижением продуктивности, кахексией, поражением печени и жёлчных протоков [4].

Другие трематодозы, ассоциированные с L. truncatula. Дикроцелиоз — возбудитель Dicrocoelium dendriticum паразитирует в печени травоядных животных. Первыми хозяевами выступают наземные моллюски рода Zebrina, L. truncatula. Передача осуществляется через заражённых муравьёв (второй промежуточный хозяин), проглатываемых животными. Паразит вызывает хронические поражения печени, фиброз желчных протоков, снижение продуктивности у рогатого скота [11].

Описторхоз вызывается Opisthorchis felineus. Основными промежуточными хозяевами являются моллюски рода Bithynia. Однако, как отмечено М.В. Винарским, в некоторых случаях, например при нарушении экологического баланса, возможно участие L. truncatula как транзитного или атипичного промежуточного звена [2][6]. Такие ситуации зафиксированы в бассейнах рек с высокой плотностью водной биомассы и интродукцией новых видов [10]. Заражение животных происходит через употребление в пищу сырой или плохо обработанной рыбы, содержащей метацеркарии. Вызывает гепатобилиарные расстройства, риск холангита и даже холангиокарциномы [11].

Фасциолез, вызываемый Fasciola gigantica — гигантской фасциолой, распространённой в южных регионах, но с учётом глобального потепления возможна северная экспансия. L. truncatula может временно замещать местные виды Lymnaea auricularia или Radix spp., особенно в гибридных зонах ареала [9].

Эхиностоматидоз (возбудитель Echinostoma revolutum) возможен в экспериментальных условиях у L. truncatula. Заражение происходит при заглатывании церкариев. У человека и птиц вызывает воспаление кишечника, боли, лихорадку, диарею [11].

Полиинвазии — сочетание F. hepatica с Paramphistomum cervi или другими трематодами — возможны у моллюсков в водоёмах с высокой плотностью фекального загрязнения и температурным фактором выше 20 °C. Такие полиинвазии увеличивают тяжесть паразитарной нагрузки у жвачных животных [10].

Экзотический вид Schistosoma mansoni как биомедицинская угроза пока не передаётся L. truncatula, однако в условиях искусственной интродукции и глобального изменения климата возможно участие данного моллюска в атипичных циклах в лабораторных условиях. Это подчёркивает потенциальную опасность его распространения и в других эпидемиологических цепочках [13].

Среди всех трематодозов наиболее значимым остаётся фасциолёз, но расширение ареала, гибридизация трематод, глобальное потепление и изменение хозяйственного уклада создают условия для вовлечения прудовика в новые паразитарные системы [4].

Актуальной проблемой остается наблюдаемая в последние годы тенденция к:

• расширению спектра трематод, использующих truncatula;
• повышению уровня зараженности моллюсков;
• появлению новых очагов инвазии.

Эти изменения могут быть связаны с климатическими изменениями, антропогенной трансформацией ландшафтов, интенсификацией животноводства, а также изменением системы выпаса скота [13][14].

Факторы передачи трематодозов. Факторы, определяющие интенсивность передачи трематодозов в Калужской области, можно разделить на три группы:

1. Природные факторы:

• гидротермический режим: оптимальная температура воды (15–25°C), достаточное количество осадков, продолжительность вегетационного периода [3][6];
• характеристики водоемов: глубина (предпочтительны мелководные участки), скорость течения (стоячие или слабопроточные воды), высокая степень зарастания растительностью [10];
• почвенные условия: механический состав, влагоемкость, содержание органического вещества [5][6].

2. Антропогенные факторы:

• характер землепользования: интенсивность выпаса скота (критический порог — 2,5голов/га), чередование пастбищных участков, наличие водопоев [4][5];
• состояние мелиоративных систем: степень заболоченности, качество дренажа, регулярность очистки канав [9][10];
• хозяйственная деятельность: применение удобрений, использование пестицидов, сенокошение [15].

3. Климатические изменения:

• повышение температуры: увеличение продолжительности периода активности моллюсков, ускорение развития трематод, расширение ареала truncatula [12][13];
• изменение режима осадков: увеличение количества временных водоемов, изменение гидрологического режима, перераспределение популяций моллюсков [12][13];
• экстремальные явления: засухи, наводнения, аномально теплые зимы [12][13].

Анализ выявил зависимость между степенью антропогенной нагрузки на водоемы, уровнем зараженности моллюсков и интенсивностью передачи трематодозов.

Контроль численности и профилактика трематодозов. Для снижения заболеваемости человека и животных трематодозами необходимо контролировать численность L. truncatula на пастбищах, используя моллюскоциды (на основе никлозамида) в периоды наибольшей активности моллюсков (конец мая — начало августа) [9][16]. Биологические методы, включая интродукцию хищных водных насекомых (Hydrophilidae, Dytiscidae), применяются для ограничения численности малого прудовика и рассматриваются в международной практике [17]. Рекомендуется проведение санитарного обследования территорий, особенно вблизи водоёмов, с целью реализации комплекса мер по контролю промежуточных хозяев [9].

Одним из первоочередных направлений профилактики является контроль численности популяций L. truncatula в природных и антропогенных биотопах. Особенно это касается пойменных пастбищ и временных водоёмов, где условия оптимальны для моллюска и, соответственно, для передачи инвазии. Важно учитывать погодные и климатические условия, поскольку высокая влажность и тёплая температура стимулируют размножение прудовика и ускоряют развитие паразитов [10]. Система контроля представляет собой сложный процесс, включающий как биологические, так и санитарно-хозяйственные мероприятия. На основании анализа эффективности различных методов можно выделить основные направления контроля численности L. truncatula и профилактики связанных с ним трематодозов в Калужской области:

• практика мелиорации пастбищ: осушение временных водоёмов, известкование почв, глубокая перепашка заболоченных участков, уничтожение водной растительности и зарастаний — всё это приводит к снижению численности промежуточного хозяина [9];
• для локальных природных очагов, где невозможны крупные мелиоративные работы (например, в заповедниках или экотуристических зонах), может использоваться биологический метод: выпуск моллюскоядных рыб (Misgurnus fossilis, Tinca tinca) и птиц, способных регулировать численность truncatula [17];
• дегельминтизация скота с применением фасциолицидов (альбендазол, триклобендазол, оксиклозанид и др.): периодичность обработки зависит от эпизоотической ситуации и фаз эпидемического сезона. Наиболее эффективно проведение обработки ранней весной (до выхода скота на пастбище) и поздней осенью (после стойлового содержания) [16][18]. Применение моллюскоцидов, несмотря на эффективность, требует учёта влияния на баланс водных экосистем [1][17][18];
• интегрированный подход, объединяющий: экологически безопасные методы регулирования численности [17]; современные технологии мониторинга (ГИС-технологии, ПЦР-диагностика) [8][14][19]; научно обоснованное прогнозирование [14][20]; адаптивное управление пастбищными угодьями [9].

Наиболее перспективным представляется интегрированный подход, позволяющий достичь устойчивого эффекта при минимальном воздействии на экосистемы и максимальной экономической эффективности [9][17].

Ограничения исследования. При интерпретации результатов настоящего обзора необходимо учитывать ряд ограничений, характерных для работ данного типа. Во-первых, существует риск необъективной оценки исследований, связанный с тем, что в анализируемых базах данных преобладают публикации с положительными или статистически значимыми результатами. Исследования, не выявившие связи между L. truncatula и распространением трематодозов или показавшие отрицательные результаты, могли быть не опубликованы, что потенциально искажает общую картину.

Во-вторых, гетерогенность (неоднородность) включенных исследований затрудняет прямое сопоставление данных: различия в методах сбора полевого материала, критериях диагностики зараженности моллюсков, сезонах проведения работ и статистической обработке могли повлиять на вариабельность представленных показателей (например, плотности популяций от 9 до 70 экз./м²).

В-третьих, географическая и временная ограниченность данных: значительная часть обнаруженных источников по Калужской области относится к периоду 2016–2022 гг., что может не в полной мере отражать современную эпизоотическую ситуацию, особенно в контексте быстрых климатических изменений последних лет. Кроме того, данные по ряду биотопов региона представлены фрагментарно или отсутствуют.

В-четвертых, сохраняется неопределенность в таксономической идентификации моллюсков в более ранних работах. До широкого внедрения молекулярно-генетических методов идентификация L. truncatula проводилась исключительно по морфологическим признакам, что могло приводить к ошибочному отнесению близкородственных видов к данному таксону и, как следствие, к неточности в оценке его фактической роли в передаче инвазий [10][14].

Наконец, языковые ограничения (включение только русско- и англоязычных публикаций) могли привести к исключению релевантных исследований, опубликованных на других языках.

Учет перечисленных ограничений позволяет более взвешенно подходить к интерпретации выводов и определять направления для дальнейших исследований.

Обсуждение и заключение. По результатам проведенного обзора научной литературы можно сделать следующие выводы:

1. Малый прудовик L. truncatula играет ключевую роль в передаче нескольких видов трематод, прежде всего Fasciola hepatica.
2. Калужская область обладает уникальным сочетанием природно-климатических условий, способствующих развитию устойчивых популяций L. truncatula. Благоприятными факторами являются умеренно-континентальный климат, развитая гидрографическая сеть и преобладание дерново-подзолистых почв [5][6].
3. Уровень зараженности моллюсков трематодами в различных биотопах региона достигает 23%, что создает постоянную угрозу возникновения очагов инвазии [6][10]. Формирование очагов трематодозов обусловлено комплексом взаимосвязанных природных и антропогенных факторов, включая гидротермический режим, интенсивность выпаса скота и состояние мелиоративных систем [5][7][9].
4. Экологическое состояние Калужской области осложняется антропогенной нагрузкой: загрязнение воздуха и водоёмов, накопление отходов и эрозия почвенного покрова [6][15]. Эти факторы влияют на устойчивость водно-болотных экосистем, которые являются местом обитания моллюсков — промежуточных хозяев паразитов [10][19].
5. Наиболее эффективной стратегией контроля численности популяции моллюска является интегрированный подход, сочетающий мелиоративные мероприятия, применение моллюскоцидов, биологические методы и современные системы мониторинга [9][17][18].
6. Профилактика должна быть адаптивной, учитывающей природные и климатические колебания, а также особенности конкретных ландшафтных участков [7][12][13][20][21]. Эффективная борьба с природно-очаговыми трематодозами невозможна без системного взаимодействия между специалистами ветеринарных служб, аграрных предприятий, органов охраны окружающей среды и научных учреждений [5][6][9][22–24].

Перспективными направлениями для дальнейших исследований являются:

• изучение влияния микробиома моллюсков на их устойчивость к заражению;
• оценка эффективности новых биологических методов контроля;
• исследование влияния климатических изменений на паразитарные системы.

Реализация этих направлений позволит разработать научно обоснованную систему контроля трематодозов, адаптированную к условиям Калужской области и учитывающую современные экологические изменения.